Actualización de la distribución e historia natural de Plecturocebus caquetensis (Mammalia: Pitheciidae) en Colombia

Área de estudio

Las localidades de registro hacen parte de la ecorregión de las Selvas Húmedas del Napo (sensu Olson et al., 2001), región del interfluvio Caquetá-Orteguaza, departamento del Caquetá y la Baja Bota Caucana, en el municipio de Piamonte, departamento del Cauca, Colombia (Ospina, 2009). En el departamento del Cauca, las observaciones se realizaron en el municipio de Pia- monte. El municipio tiene un área de 1148 km², comprende altitudes entre 250 y 2500 m s.n.m. La temperatura oscila entre 16° y 25.3 °C, con una precipitación media anual de 4000 a 6500 mm, con una temporada de menor precipitación entre diciembre y febrero y una temporada de mayor precipitación entre abril y julio (Ospina, 2009). Los límites naturales principales son la Serranía de los Churumbelos hacia el norte, y los ríos Caquetá y Fragua al sur y oriente (Ospina, 2009; Gobernación del Cauca, 2016).

Actualización de la distribución de Plecturocebus caquetensis

Entre 2014 y 2020, investigadores locales registraron la presencia de Plecturocebus caquetensis en los departamentos del Cauca y Caquetá, a partir de observaciones directas y vocalizaciones. Estos registros se obtuvieron con muestreos ad libitum (Altmann, 1974), por lo que no hubo planeación de elección de sitios ni cronogra- ma de muestreos. No obstante, la búsqueda de grupos en todas las localidades inició a las 07:00 y finalizó a las 17:00 horas. Para localizar los grupos a partir de vocalizaciones, estas fueron rastreadas hasta encontrar el grupo (Williamson & Feistner, 2003). Se consideró grupos a la aglomeración de 2 hasta 7 individuos de P. caquetensis (Acero-Murcia et al., 2018). Cuando fue posible, las vocalizaciones fueron grabadas en audio y vídeo y fueron depositados en las plataformas iNaturalist y Youtube (Tabla 1).

La identificación de los individuos observados se realizó con base en los caracteres diagnósticos de P. caquetensis, que incluyen: tamaño pequeño (longitud del cuerpo 350 mm), ausencia de banda blanca o crema, parte ventral de cuerpo parcialmente rojiza y parte dorsal de cuerpo grisácea-café-rojiza, color facial negro y cola larga en relación con el largo del cuerpo (longitud cola 610 mm) (Defler et al., 2010). En cada una de las localidades donde los titíes fueron observados o escuchados, se documentaron las coordenadas geográficas y la elevación.

Con los registros de presencia de P. caquetensis obtenidos en campo en el Cauca, se calcularon la extensión de presencia (EOO) y el área de ocupación (AOO), definidas como "el área contenida dentro de los límites imaginarios continuos más cortos que pueden dibujars e para incluir todas las presencias conocidas de un taxón" y "el área dentro de la extensión de presencia que es ocupada por un taxón", respectivamente (UICN, 2012). Para estimar los polígonos AOO y EOO se empleó la herramienta virtual GeoCat (Bachman et al., 2011). El AOO y EOO se calcularon también para el departamento del Caquetá y el total de la distribución empleando registros en la base de datos Global Biodiversity Information Facility (GBIF) y 51 localidades no reportadas en bases de datos (Anexo 1).

Historia natural e interacciones ecológicas

Para aportar al conocimiento de la historia natural e interacciones ecológicas de P. caquetensis, se realizaron observaciones ad libitum (Altmann, 1974) y se analizaron fotografías, videos y comunicaciones personales de locales. Para ello, se describió la composición de grupos, frecuencia de actividades comportamentales (vocalización, locomoción, alimentación, socialización), posición de grupos en fragmentos de vegetación (borde o interior) y eventos de alimentación e interacción del primate con otras especies de plantas y animales. Los muestreos fueron equitativos en términos de tiempo de observación, en bosques residuales y secundarios, así como en borde e interior. El muestreo a cada grupo duró aproximadamente 10 minutos en cada localidad y la búsqueda de

grupos inició a las 7:00 y finalizó a las 17:00 horas. Los registros de observación fueron asignados en categorías, de acuerdo con el grado de intervención de la vegetación (bosque secundario y bosque residual) y el sitio de registro (borde o interior). Para esto, se consideró como bosque secundario a las zonas con plantas leñosas en estados sucesional, cuya cobertura original fue destruida por actividades humanas y el bosque residual como aquel que aún conserva su estructura y composición florística, ya que la extracción de madera no lo ha modificado drásticamente (Smith et al., 1997). El borde de bosque se entiende como el límite entre bosque y la cobertura circundante diferente a bosque, y el interior de bosque se entiende como áreas boscosas rodeadas en su totalidad por bosque (López-Barrera, 2004; Riitters & Wickham, 2012). Para determinar tendencias de uso de espacio se calculó la frecuencia de observaciones en los tipos y sitios de registro (Altmann, 1974). Hay 22 registros de la especie en el departamento del Cauca sin información ecológica asociada.

Actualización de la distribución

Para el departamento del Cauca se obtuvieron 54 registros (Figura 1; Anexo 1) en 21 localidades, de las cuales 43 fueron por observación directa y 10 por vocalizaciones. Los registros provienen de localidades en elevaciones comprendidas entre 246 y 335 m. El mayor número de registros se encuentra en las veredas La Floresta (1°00'N, 75°00' O; 293 m s.n.m.), con 11 registros, La Guajira (1°01'N, 76°27O; 290296 m s.n.m.), con 7 registros, y Miraflor (1°02'N, 76°26'O; 296 m s.n.m.), con 6 registros, La Samari- tana (1°00'N, 76°17' O; 256-273 m s.n.m.) y Nápoles (1°00'N, 76°00O; 323 m s.n.m.), con 4 registros, y La Florida (1°05'N, 76°46O; 313 m s.n.m.) y La Esmeralda (0°59'N, 76°20'O; 262-271 m s.n.m.), con 3 registros, en cada una. Adicionalmente, las veredas donde se registró mayor cantidad de individuos fueron Miraflor, con 11 individuos, Guajira, con 8 individuos, y Samaritana, con 6 individuos. De estos, 26 registros corresponden a bosque secundario (84 %) y 5 (16 %) a bosques residuales. Además, la mayor parte de los registros (45 %) fueron obtenidos en bordes de fragmentos (13 registros), interior de fragmentos (11 registros, 35 %) y en menor proporción (7 %) en borde y el interior (2 registros). En 13 localidades (42 %) se observó a los primates ocupar guaduales.

Figura 1: Actualización de distribución de Plecturocebus caquetensis en el departamento del Cauca, Colombia, y polígonos de extensión de presencia. Localidades clave son: 1, Río Guayuyaco; 2, Nabueno; 3, Inchiyaco; 4, Tambor.

Una vez consolidados los registros de Cauca con la información para el departamento del Caquetá, se obtuvieron 128 registros de presencia de P. caquetensis (Anexo 1). El AOO calculada para el departamento del Cauca fue de 96 km² y el EOO de 232.5 km². Para el departamento del Caquetá el AOO fue de 104 km² y la EOO de 1752.43 km². Por su parte, la AOO y la EOO combinando registros de Cauca y Caquetá fueron de 196 km² y 3741.15 km², respectivamente (Figura 1).

Historia natural e interacciones ecológicas

La composición de grupos de P. caquetensis en el departamento del Cauca fue variable, con un máximo de cuatro individuos adultos y subadultos en cuatro localidades. En promedio, cada grupo estuvo compuesto por tres individuos y este número fue observado en ocho localidades. Sin embargo, individuos solitarios fueron observados en dos localidades y parejas de adultos únicamente en tres localidades. GDB observó el 2 de enero de 2017 un individuo adulto de P. caquetensis con un neonato en la espalda.

Las actividades realizadas al momento del registro, en orden de frecuencia, fueron alimentación (3), descanso (4), locomoción (8), vocalización (13) y juego (1), para un total de 29 registros. Para esta última actividad, dos individuos juveniles sostenidos con sus extremidades anteriores en ramas de Guadua sp. se golpearon con las extremidades posteriores durante 30 segundos.

Un grupo de cuatro individuos fue observado a las 06:59 horas en un dormidero en un árbol de guasicaspi (Vochysia sp.) con altura 15.3 m y diámetro de altura al pecho de 56 cm, en el que permanecieron durmiendo, acicalándose y descansando hasta las 09:00 horas (Tabla 1 y Figura 2). Por otra parte, se evidenció el consumo del peciolo de hojas de Guadua sp. y frutos de Cecropia sp., Bactris gasipaes, Pourouma sp., Miconia cf. prasina, Inga acrocephala, Socratea exorrhiza, y una especie no identificada de Melastomataceae (Tabla 1).

Figura 2: Uso de espacio en bosques y guaduales por Plecturocebus caquetensis en Miraflor y La Guajira, Piamonte, Cauca, Colombia

En cuanto a los eventos de interacción interespecífica, un habitante local de Piamonte presenció, durante seguimientos sistemáticos para habituación realizados el 22 de febrero de 2020 a las 10:54, el ataque fallido de un güío (Boa constrictor) a un adulto de P. caquetensis que se encontraba a una altura de 4 m en un árbol de guamo (Inga sp.), en el corregimiento Miraflor. JV observó, el 11 de noviembre de 2020 a las 14:30, la reacción de un grupo de cuatro miembros de P. caquetensis con vocalizaciones inmediatas frente a la presencia de dos individuos de la

taira (Eira barbara) que finalizó en retirada de la ultima, en el corregimiento Miraflor (Tabla 1). AR observó el 16 de febrero de 2016 a las 08:01, la huida de P. caquetensis durante el sobrevuelo de la rapaz Milvago chimachima, y un observador local, en octubre de 2020 a las 08:30, el ataque del ave Cyanocorax violaceus a un juvenil de P. caquetensis, sin ampliar la descripción de la parte final del evento; ambos eventos se presentaron en la vereda La Guajira.

Actualización de la distribución

Los registros de P. caquetensis para el departamento del Cauca contribuyen a llenar vacíos de información sobre la distribución de la especie. Además, contribuyen al conocimiento de la fauna del departamento del Cauca, cuya riqueza de especies de primates es la mayor en el país (Henao-Díaz et al., 2020),y lo convierten en un sitio estratégico para la investigación sobre primates. Sin embargo, los registros de presencia de primates en el piedemonte andino amazónico del Cauca disponibles en artículos y repositorios de datos son escasos (4 registros en Rivas-Pava et al., 2007; 5 en Ramírez-Chaves & Pérez, 2010; 1 en Suárez & Mantilla Meluk, 2019; 22 en Suárez Ramírez et al., 2021). Esto evidencia la baja investigación o disposición en bases de datos de registros de primates para esta zona del departamento y, en general, en el piedemonte andino amazónico del suroccidente de Colombia. Por ejemplo, los escasos registros previos de P. caquetensis (25 en Henao-Díaz et al., 2017) a lo largo de su distribución limitaron la estimación de parámetros o la construcción de modelos de distribución (Defler & García, 2012; Henao-Díaz et al., 2020). Por esta razón, los valores de los parámetros estimados son menores y su distribución fue restringida al departamento del Caquetá (Henao-Díaz et al., 2020). Con los 82 registros novedosos de P. caquetensis en el departamento del Cauca, se actualiza la distribución y se proporcionan datos adicionales para generar modelos de distribución. Es así como el presente trabajo incrementa en 104 (para un total de 128) el número de localidades de distribución disponibles de P. caquetensis.

A partir de la descripción de la distribución de P. caquetensis . .Al suroccidente la especie se extiende sobre el piedemonte amazónico del departamento del Cauca hasta el alto río Caquetá." (Defler et al., 2016), su distribución se amplía al noroccidente de la apertura del río Caque- tá hacia la planicie Amazónica y en cercanía a la Serranía de los Churumbelos, con un registro en la localidad Nápoles, Piamonte, Cauca (1°2'52"N, 76°29'96"O; 323 m s.n.m), en faldas de la vertiente oriental de la cordillera Oriental (Figura 1). Dado que el Parque Nacional Natural Serranía de Churumbelos- Auka Wasi es cercano a esta localidad, es importante ampliar la búsqueda de P. caque- tensis hacia la región más baja de Parque en el interfluvio Inchiyaco-Tambor. Esta búsqueda debe incluir también las áreas privadas y zonas de manejo especial (e.g., fincas, resguardos) en planicie y piedemonte, lo que implica, el trabajo sinérgico de investigadores y Parques Nacionales, para desarrollar las exploraciones que definan la presencia en el PNN Serranía de los Churumbelos-Auka Wasi.

En términos del área de distribución, recientemente se estimaron el AOO y la EOO para P. caquetensis de 80 km² y 314 km² respectivamente, con base en registros del departamento del Caquetá (Henao-Díaz et al., 2020). Los parámetros estimados en el presente estudio aumentan a 196 km² y 3741 km² el AOO y la EOO, respectivamente, con respecto a los cálculos previos. Nuestros cálculos son más cercanos a los 4029 km² sugeridos en trabajos previos

(Defler & García, 2012; Defler et al., 2016). Con base en el criterio de distribución, los valores de AOO y EOO sugieren que P. caquetensis puede considerarse en la categoría En Peligro (EN) a lo largo de su distribución en Caquetá y Cauca. No obstante, esto no implica la recategorización del estado de conservación de P. caquetensis, dado que su categoría de amenaza actual (En Peligro Crítico - CR) fue asignada con base en criterios de disminución poblacional (A4cde) (Defler & García, 2012). Hasta conocer tendencias recientes del tamaño poblacional de P. caquetensis, debe mantener su categoría actual de amenaza y reconocerse como uno de los primates en mayor peligro de extinción a escala nacional y global (Defler et al., 2016, 2017).

Historia natural e interacciones ecológicas

Las observaciones realizadas en el departamento del Cauca sugieren que P. caquetensis es una especie ecológicamente adaptable a condiciones generadas por la intervención antrópica, como se ha sugerido en estudios previos (Acero-Murcia et al., 2018). Plecturocebus caquetensis desarrolla todas las actividades comportamentales determinantes para su sobrevivencia en bosques secundarios (Acero-Murcia et al., 2018), lo que también se ha encontrado para otras especies de primates (Galán-Acedo et al., 2019). Se ha observado que el tití zocay (P. ornatus) ocupa fragmentos de bosque secundario con alta diversidad de plantas en bordes, alta cobertura de bosque, alto número de árboles con frutos pequeños y blandos (Carretero-Pinzón et al., 2017; Defler & Carretero-Pinzón, 2018) y con alta proporción de lianas (Carretero-Pinzón & Defler, 2016; Wagner et al., 2009). Se desconocen los factores que explican la preferencia de P. caquetensis por estos espacios (e.g., bosques secundarios y guaduales), aunque se proponen la dieta principalmente omnívora, alta disponibilidad de frutos en bordes, habilidad para explotar frutos de plantas pioneras y preferencia por hábitats con alta proporción de lianas (Carretero-Pinzón & Defler, 2016). Por estas razones, es necesario explorar la presencia de P. caquetensis en otros bosques residuales, con el fin de evaluar el rol ecológico y el patrón de uso de estos bosques.

El uso predominante de guaduales por parte de P. ca- quetensis también soporta su afinidad ecológica con ecosistemas secundarios. Otras especies de primates como Sapajus apella, Aotus sp., P. moloch, Saimiri sciureus y Alouatta seniculus ocupan guaduales (Warner, 2002; Gó- mez-Posada et al., 2009; Gómez-Posada, 2006). Los gua- duales se consideran coberturas útiles por su rápido crecimiento para incrementar área y conectividad del hábitat de primates de mayor tamaño, como es A. seni- culus en los Andes colombianos (Gómez-Posada, 2014).

No obstante, medidas de manejo adicionales como regeneración asistida de especies alimenticias en guaduales, expansión de los guaduales en pie y creación de corredores o cercas vivas de hábitat se sugieren como estrategias de conservación que involucran dicha vegetación (Gómez-Posada, 2006). Se debe investigar la relación de los guaduales con la ocupación y comportamiento de P. caquetensis. Además, acciones que busquen recuperar o preservar hábitats pueden involucrar bosques secundarios y guaduales, teniendo en cuenta factores ecológicos de la especie y medidas de manejo en estrategias de conservación (e.g., dinámica de cambio de coberturas, historia de cambio de coberturas en predio y amenazas, especies vegetales alimenticias; Gómez-Posada, 2014; Galán-Acedo et al., 2019).

La mayoría de los géneros de plantas de consumo reportadas en el presente estudio han sido documentadas como parte de la dieta de P. caquetensis (Acero-Murcia et al., 2018), a excepción de Guadua sp., que constituye un nuevo ítem alimenticio. El consumo de tallos de bambú y de los peciolos de hojas de Guadua sp. se han reportado como fuente de alimento importante en la dieta de otros primates como Sapajus apella, debido a su oferta constante y alta abundancia (Gómez-Posada, 2009). Se debe investigar el rol de la guadua en la dieta de P. caquetensis (e.g., preferencias). Aunque lo anterior soporta la capacidad adaptativa de P. caquetensis a bosques secundarios, es objeto de investigación primordial conocer el efecto de la fragmentación y pérdida de bosques sobre la especie (Defler et al., 2016).

Finalmente, es necesario divulgar y promover los estudios sobre esta y otras especies entre los actores institucionales en Piamonte (e.g., Alcaldía Piamonte, CRC, PNN, NaturAmazonas) para abordar las necesidades de investigación antes expuestas. Así mismo, es necesario divulgar la necesidad de educación sobre la especie a comunidades locales e implementar acciones para su conservación (Defler et al., 2016). Particularmente, los resguardos indígenas en Piamonte constituyen una figura clave para fines de conservación, dada su repre- sentatividad en el paisaje del piedemonte amazónico (Defler et al., 2016) y la baja contribución a la deforestación regional y municipal (Saving the Amazon, 2020; PDT, 2020-2023). Por otra parte, la zona de piedemonte presente al sur del Cauca hace parte de la región del país con mayor concentración de biodiversidad, y es de prioridad para la conservación de la Amazonia (Her- nández-Camacho et al., 1992; Kress et al., 1998). Por ello, las presentes observaciones de una especie amenazada se suman a los llamados a efectuar esfuerzos de

investigación enfocados hacia la conservación de la fauna y flora de este territorio.

Contribución de los autores

JV: planeó la idea de trabajo, captura de datos, revisión y escritura de manuscrito. GDB: captura y análisis de datos, revisión y escritura de manuscrito.AR: captura y análisis de datos. JEGV: captura de datos, revisión y escritura del manuscrito. HERC: idea de trabajo, análisis espaciales, revisión y escritura del manuscrito.