Melitofauna del agropaisaje de caña de azúcar en el Valle del Cauca, Colombia

Área de estudio

La zona de vida del área de estudio corresponde al BST, representado por pequeños fragmentos de vegetación aislados en un paisaje dominado por el cultivo de la caña de azúcar. La elevación de esta zona varía entre 900 y 1200 m s. n. m., la temperatura media anual es mayor a 24 °C y la precipitación anual se encuentra entre los 1000 y 2000 mm El régimen de distribución de las precipitaciones es bimodal, con dos estaciones secas (enero-febrero y julio-agosto) y dos de lluvias (abril-mayo y octubre-noviembre) (Arcila et al., 2012).

La investigación se llevó a cabo entre marzo de 2021 y febrero de 2022 en nueve áreas naturales presentes en el agropaisaje de caña de azúcar en el valle del río Cauca (Valle del Cauca, Colombia). Estas áreas naturales están representadas por dos fragmentos de BST (El Hatico y El Medio) y siete franjas de vegetación o franjas protectoras de cuerpos de agua, compuestas por un conjunto de vegetación arbórea, arbustiva y herbácea ubicadas en las riberas de ríos, zanjones o madreviejas; todas localizadas junto a lotes con cultivos de caña de azúcar (< 5 m). Las franjas de vegetación ribereñas tienen una longitud de entre 6 y 54 m, y bordean cuerpos de agua como ríos, quebradas, zanjones o madreviejas. El fragmento de bosque de El Hatico tiene un área de 9 ha y el de El Medio de 13 ha. Se seleccionaron áreas naturales localizadas a lo largo del valle del río Cauca desde el municipio de Zarzal hasta el municipio de Candelaria.

Las áreas naturales junto a los cultivos de caña de azúcar se caracterizan por la presencia de especies vegetales nativas del BST como Guazuma ulmifolia Lam., Cinnamomum triplinerve (Ruiz & Pav.) Kosterm., Pithecellobium dulce (Roxb.) Benth., Anacardium excelsum (Kunth) Skeels, Achatocarpus nigricans Triana, Erythrina fusca Lour., entre otras. También se encuentran especies exóticas como Gliricidia sepium (Jacq.) Walp., Roystonea regia (Kunth) O.F.Cook y Leucaena leucocephala (Lam.) de Wit.

Figura 1: Mapa de distribución de los sitios de muestreo en franjas de vegetación ribereñas y fragmentos de bosque seco tropical junto a cultivos de caña de azúcar.

Muestreo de abejas

Se hicieron, en total, 18 muestreos de abejas (dos por sitio). En cada sitio (Tabla 1) se pusieron cinco trampas separadas por 50 m entre sí. Es decir, se cubrió una longitud de 500 m por sitio. Cada trampa (pan trap) constó de tres platos plásticos de 500 ml, de colores llamativos para las abejas (azul, blanco y amarillo), para un total de 15 platos por sitio (Figura 2). Los tres platos se elevaron a 0,5 m del suelo con ayuda de un palo de madera (Figura 3), se llenaron con una solución atrayente de agua con miel de abejas comercial en proporción 4:1 y jabón, para romper la tensión superficial del agua, y se dejaron por 6 horas, entre las 9:00 y las 15:00, para un total de 12 horas por sitio y 108 horas en los nueve sitios. Adicionalmente, en el espacio que separaba cada trampa (cinco transectos de 50 x 5 m) se asperjó la misma solución de miel de abejas sobre las plantas herbáceas y arbustos, mientras dos personas observaron y capturaron abejas con una red entomológica (37 cm de diámetro), tanto al vuelo como en las flores. Las capturas se realizaron durante 15 minutos/persona/transecto en dos periodos del día, entre las 10:00 y las 11:30 y entre las 14:00 y 15:30, para un total de 10 horas por sitio en los dos muestreos y 90 horas en los nueve sitios. Se registraron datos de fecha, hora de captura, localidad y especie de planta visitada por las abejas recolectadas.

Figura 2: Trampas para recolección de abejas (1 a 5) en cada sitio de muestreo.

Figura 3: Trampas con platos de colores azul, blanco y amarillo para recolección de abejas.

Las abejas recolectadas se depositaron en viales con alcohol al 70 % y se transportaron al Laboratorio de Entomología del Centro de Investigación de la Caña de Azúcar de Colombia (Cenicaña) y al Laboratorio de Investigaciones en Abejas de la Universidad Nacional de Colombia (LABUN), donde se identificaron hasta la categoría taxonómica más baja posible a través de las claves taxonómicas morfológicas de Flórez et al. (2023), Jaramillo, Ospina y González (2019), Engel (2022) y Silveira et al., (2002) y con ayuda de especialistas. Los especímenes que no se pudieron identificar hasta especie, se consideraron morfoespecies. Los especímenes luego fueron depositados en la colección del Museo de Entomología de la Universidad del Valle (MUSENUV). Las plantas visitadas por las abejas se identificaron en campo o fueron prensadas para su identificación a través de claves taxonómicas, con ayuda de un botánico.

Análisis de datos

Se determinó la abundancia y la riqueza total de abejas por familia, tribu, género y especie de abeja. Se compararon las familias presentes en las áreas naturales junto a los cultivos de caña. Se comprobó la normalidad de los datos a través de la prueba de Shapiro-Wilk con el programa Past 4.03 (Hammer et al., 2001). El número de individuos por familia de abejas se comparó a través de Mann-Whitney pareada después de una prueba Kruskal-Wallis (p < 0,05).

Para entender las relaciones entre las abejas y las plantas que visitaron se realizó una representación gráfica de sus redes de interacción mediante el programa Food Web Designer 3.0 (Sint & Traugott, 2016).

Composición de especies de abejas

Se encontraron 208 individuos de abejas pertenecientes a 3 familias, 12 tribus, 22 géneros y 38 especies (Figura 4). Se encontraron 3 de las 5 familias de abejas reportadas en Colombia: Halictidae, Apidae y Megachilidae, siendo la primera la que presentó la mayor abundancia (53 %) y riqueza de especies (18), seguida por Apidae (43 %) con 14 especies y Megachilidae (4 %) con 6 especies. La familia Halictidae estuvo presente en todas las áreas naturales, Apidae tuvo la mayor variación en número de individuos por sitio y Megachilidae estuvo poco representada. La abundancia entre Halictidae y Apidae con respecto a Megachilidae fue significativamente diferente (Kruskal-Wallis, H = 10,31; p = 0,005; Mann-Whitney post Kruskal-Wallis, p = 0,0013) (Figura 4).

Por otra parte, Augochlora fue el género más diverso, con 10 morfoespecies (Tabla 2). Lasioglossum sp. 1 (18 %) y Apis mellifera L. (17 %) fueron las especies más abundantes y más ampliamente distribuidas, ya que estuvieron presentes en cinco de los nueve sitios muestreados. Por el contrario, 16 especies estuvieron representadas por un solo individuo, entre las que se encontraban especies consideradas de amplia distribución como Exaerete smaragdina Guérin-Méneville y especies raras en Colombia como Nesosphecodes sp. (Halictidae: Halictini), Temnosoma sp. (Halictidae: Augochlorini) y Anthidium sanguinicaudum H.F. Schwarz (Megachilidae: Anthidiini). También se destaca la presencia de dos especies de abejas sin aguijón, Nannotrigona pilosaJaramillo et al. distribuida en valle del río Cauca en Colombia (Jaramillo, Ospina & González, 2019) y Scaptotrigona ederiEngel, endémica del Valle del Cauca (Engel, 2022).

Respecto a la composición de especies, se encontró mayor riqueza de especies de las familias Apidae y Megachilidae en los fragmentos de bosque, mientras que en las franjas de vegetación la mayor riqueza la presentó la familia Halictidae (Tabla 2). Los fragmentos de bosque presentaron 13 especies exclusivas: cinco de la familia Apidae, cuatro de la familia Megachilidae y cuatro de la familia Halictidae. Por su parte, las franjas de vegetación ribereñas presentaron 20 especies exclusivas: cinco pertenecientes a la familia Apidae, dos especies de la familia Megachilidae y 13 especies de la familia Halictidae.

Figura 4: Número de individuos por familia en las áreas de vegetación natural junto a los cultivos de caña en Valle del río Cauca, Colombia.

Notas. Las letras diferentes indican diferencia estadística en el número de individuos entre familias (Paired Mann-Whitney post Kruskal-Wallis, p = 0,0013).

Figura 5: Red de interacción de las plantas visitadas por las abejas en las áreas naturales del agropaisaje de caña de azúcar.

Visitas florales

Se observaron 92 individuos de abejas que visitaron las flores de 25 especies de plantas, las cuales pertenecen a 12 familias. El estrato de plantas más visitado fue el herbáceo (16), seguido por el trepador (5), arbustivo (2) y árboreo (2) (Anexo 1). La familia más visitada fue Amaranthaceae con el 36 % de las visitas florales, representada por una sola especie, Alternanthera albotomentosa Suess. Esta planta fue visitada por el mayor número de especies de abejas (9), pertenecientes a siete géneros de la familia Halictidae. La familia Asteraceae, representada por 10 especies, se destacó tanto en la abundancia, como en riqueza de especies de abejas que la visitaron. Esta familia fue visitada por abejas pequeñas como Lasioglossum sp. 1 (< 1,5 mm) y por abejorros de la especie Xylocopa lachnea Moure (> 3 mm).

Las abejas sociales A. mellifera, Nannotrigona tristella Cockerell y N. pilosa se catalogaron como generalistas, pues visitaron especies de distintas familias, a diferencia de otras abejas, como Paratetrapedia calcarata, que visitó exclusivamente la herbácea Justicia cf. carthagenensis (Figura 5).

Composición de especies de abejas

Esta investigación reporta por primera vez la composición taxonómica de la comunidad de abejas silvestres presente en el agropaisaje de caña de azúcar del valle del río Cauca, Colombia. A pesar de que gran parte del área está cubierta por el cultivo de caña de azúcar, se encontraron 38 especies de abejas en las áreas naturales circundantes al cultivo. Este valor es bajo si se compara con las 70 especies de abejas registradas en un agropaisaje de papa en Antioquia, Colombia (Sepúlveda et al., 2017). No obstante, las 38 especies reportadas en este estudio superan a 13 especies de abejas reportadas por Cepeda y León (2009) en un agropaisaje cafetero de Cundinamarca y a las 32 especies de abejas reportadas por Alonso et al. (2018) en un agropaisaje palmero en el Casanare. Los agropaisajes de caña, café, papa y palma tienen en común que las áreas aledañas a los cultivos conservan parches de vegetación natural y/o bosques secundarios intervenidos que ofrecen recursos para las abejas. Sin embargo, los recursos ofrecidos por cada cultivo difieren entre sí. Por ejemplo, los cultivos de café, papa y palma ofrecen recursos florales para las abejas, a diferencia del cultivo de caña de azúcar. Al tratarse de una gramínea, su polinización es anemófila y poco atractiva para las abejas (Thompson et al., 2020). Además, dentro del manejo de la caña de azúcar se recomienda el uso de variedades con poca floración para evitar la pérdida de acumulación de biomasa (comunicación personal, Área de Variedades Cenicaña). Esto quiere decir que en el agropaisaje cañero las abejas dependen de las áreas naturales para obtener recursos florales y otros recursos para construir sus nidos, motivo por el cual las áreas naturales circundantes al cultivo juegan un papel fundamental como hábitat y fuente de alimento para las poblaciones de abejas silvestres. En este estudio se comprueba que estas áreas son capaces de sostener las 38 especies de abejas reportadas.

En cuanto a la melitofauna encontrada, las familias con mayor riqueza y abundancia en las áreas naturales adyacentes al cultivo de caña fueron Halictidae y Apidae, lo que coincide con lo reportado en otras regiones del país (González & Engel, 2004; Smith & González, 2007; Fernández & Zambrano, 2011). Las especies de abejas de estas dos familias son abundantes, tienen hábitos generalistas y pueden presentar diferentes grados de sociabilidad, desde solitarias hasta eusociales, por lo cual es común encontrarlas en los trópicos (Smith & González, 2007). El género Augochlora (Halictidae) presentó el mayor número de morfoespecies, lo cual concuerda con lo observado en otras regiones de tierras bajas en Colombia (Smith & González, 2007). A pesar de que este género es diverso y ampliamente distribuido, la mayoría de sus especies no han sido descritas (Smith & González, 2007). La especie Lasioglossum sp. 1 (Halictidae) fue la especie más abundante en las franjas de vegetación, pero estuvo ausente en los dos fragmentos de bosque. De hecho, este género es común en áreas intervenidas como cultivos, pastizales y rastrojos (Smith & González, 2007; Aguilar & Smith, 2009; Basu et al., 2016; Gutiérrez et al. 2019. Al ser pequeñas (< 1,5 mm), las abejas de este género limitan su capacidad de vuelo (Greenleaf et al., 2007) a otras áreas naturales alejadas para obtener recursos. Sin embargo, pueden mantener sus poblaciones viables en fragmentos de vegetación pequeños ya que los individuos requieren pocos recursos alimenticios para reproducirse con éxito (Cane et al., 2006).

Ahora bien, las abejas sin aguijón de los géneros Nannotrigona y Scaptotrigona (Apidae: Meliponini) reportadas en este estudio también son pequeñas (< 6 mm) y con capacidad de vuelo limitada. Por ejemplo, las del género Nannotrigona vuelan hasta 600 m (Hanson et al., 2021), pero al ser sociales, sus requerimientos energéticos son altos (Araújo et al., 2004). De hecho, estas abejas solo se encontraron en dos de las nueve áreas naturales evaluadas (un fragmento de bosque y una franja de vegetación). Los altos requerimientos energéticos y la demanda de sitios específicos como árboles maduros para construir los nidos hacen que los meliponinos sean más sensibles a la pérdida del hábitat (Winfree et al., 2009), lo que hace relevante la necesidad de que existan áreas naturales asociadas a los cultivos que ocupan grandes extensiones, como es el caso del agropaisaje evaluado.

El 75 % de los individuos registrados en este estudio están catalogados como polilécticos por visitar a más de una especie floral para encontrar recursos. No obstante, se encontraron abejas especialistas (oligolécticas) como las dos especies del género Paratetrapedia (Apidae) que recolectan aceites florales para provisionar a las larvas (Silveira et al., 2002). Así mismo, la especie Ancyloscelis sp. (Apidae: Eucerini), recolectada en un solo sitio, requiere plantas específicas para la recolección de polen y aceites florales (Ferreira et al., 2019). La dieta de las abejas del género Ancyloscelis está restringida en gran medida al género Ipomoea (Convolvulaceae) (Michener, 2007), cuyas especies son trepadoras nocivas para el cultivo de caña de azúcar, ya que compiten por recursos con las plantas de caña y dificultan la cosecha, causando pérdidas económicas (Cenicaña, 2017). Por ese motivo, tienden a ser eliminadas, poniendo en riesgo la supervivencia de estas abejas. Las especies oligolécticas de los géneros Ancyloscelis y Paratetrapedia dependen de la presencia de una determinada familia o género de plantas (Michener, 2007). Por lo tanto, para conservarlas es necesario mantener las plantas de las cuales dependen, evitando que compitan con el cultivo de caña de azúcar.

Se destaca asimismo la presencia de las abejas cleptoparásitas E. smaragdina, Coelioxys sp. 1, Coelioxys sp. 2, Nesosphecodes sp. y Temnonoma sp., tanto en las franjas de vegetación como en los fragmentos de bosque. Este grupo ha sido considerado indicador de la comunidad de abejas, al ser más vulnerable a los cambios ambientales que las abejas generalistas, ya que requiere de una abeja hospedera específica para invadir el nido y poner sus huevos (Sheffield et al., 2013).

Visitas florales

Se identificaron 25 especies de plantas visitadas por abejas, en su mayoría plantas nativas arbóreas, arbustivas y herbáceas. Se destaca A. albotomentosa, que fue visitada por nueve especies de abejas de la familia Halictidae. El género Alternanthera es un recurso floral para las abejas sin aguijón (Vit, Pedro & Roubik, 2012; Nates, 2016; Garzón, 2019) y un recurso de néctar extrafloral para otros insectos benéficos como la avispa parasitoide Amitus fuscipennis MacGown y Nebeker (Hymenoptera: Platygasteridae) (Hernández, Otero & Manzano 2013). En particular, A. albotomentosa, hierba nativa de los bosques secos tropicales de Colombia (Pizano & García, 2014), ha sido reportada como recurso floral para las abejas melíferas (Tejeda et al., 2020) y para la abeja sin aguijón Nannotrigona mellaria Smith (Martínez & Otero, 2019). De hecho, en las áreas naturales junto a los cultivos de caña de azúcar en el valle del río Cauca se ha promovido la propagación de esta especie de planta, pues ofrece recursos florales a la mosca Genea jaynesi (Diptera: Tachinidae), principal parasitoide silvestre y nativo del complejo Diatraea spp. (Lepidoptera: Crambidae), plaga de la caña de azúcar (Vargas et al., 2018). Este estudio contribuye al conocimiento de A. albotomentosa para su conservación y propagación en las áreas naturales del agropaisaje de caña, ya que es una especie clave como recurso floral para las abejas de la familia Halictidae y potencial para las abejas sin aguijón.

Por otra parte, se observaron especies de abejas como Lasioglossum sp. 1, A. mellifera y N. pilosa que visitaron flores de diferentes especies de plantas (hasta seis especies). Por el contrario, Paratetrapedia calcarata (Apidae: Tapinotaspidini) visitó constantemente una sola especie de planta, el arbusto Justicia cf. carthagenensis (Acanthaceae), nativo del BST y considerado una especie de sucesión tardía (Vargas, 2012). El género Paratetrapedia se conoce por especializarse en la recolección de aceites florales para provisionar a sus larvas (Michener, 2007). En este estudio, además de hembras, se observaron numerosos machos visitando esa planta en el fragmento del bosque de El Medio. Es posible que la interacción entre Paratetrapedia sp. 1 y Justicia cf. carthagenensis involucre una relación de cortejo o apareamiento de las abejas asociadas a esa planta. De hecho, Etl et al. (2017) describieron un nuevo sistema de polinización que involucra a los machos de Paratetrapedia chocoensis (Apidae, Tapinotaspidini) que recolectan volátiles poco comunes de Anthurium acutifolium (Araceae). Los autores sugieren que estos volátiles son usados en defensa de machos, cortejo o como conducta de apareamiento. A futuro, sería importante evaluar la relación de Paratetrapedia calcarata y Justicia cf. carthagenensis, pues de existir una relación mutualista, estas abejas serían vulnerables a una extinción local debido a la alta fragmentación de las áreas naturales en el agropaisaje de caña de azúcar del valle del río Cauca.