Parasitismo de Porocephalus (Penstastomida: Porocephalidae) en Bothrops asper (Viperidae) en Ecuador

Los pentastómidos se caracterizan por ser hematófagos, carecer de sistema respiratorio y circulatorio, vivir en el tracto respiratorio del hospedero y afectarlo, al desarrollar ninfas larvales hasta un estado adulto en los pulmones (Paré et al., 2008; Christoffersen & De Assis, 2015). Estos parásitos con frecuencia afectan a reptiles (serpientes, lagartos, cocodrilos, quelonios) debido a que las hembras de los pentastómidos producen huevos dentro del huésped que se descargan a través de las secreciones nasales o fecales, permaneciendo viables en el agua y suelo durante meses (Carbajal-Marquez et al., 2018). Las etapas ninfales pueden infectar a pequeños mamíferos (murciélagos, perros, ratones y primates) como huéspedes intermedios, los cuales constituyen presas para algunos reptiles (Carbajal-Marquez et al., 2018; Gómez-Puerta et al., 2020). Se han reportado más de 140 especies de pentastómidos formalmente descritas. El 90 % son parásitos de reptiles y se dividen en cinco familias, incluyendo a Porocephalidae (Cristoffersen & De Assis, 2015; Schoch et al., 2020; Goddard et al., 2021), caracterizada por tener un ciclo de vida indirecto. Los huéspedes intermedios son digeridos por un huésped definitivo, siendo las serpientes las más afectadas por estos organismos (Riley, 1986; Chàvez et al., 2015). Uno de los géneros más conocidos es Porocephalus, el cual engloba a once especies: dos en África, tres en Asia y seis en América (Poore, 2012; Christoffersen & De Assis, 2015).

En Ecuador se han registrado Porocephalus clavatus en Boa constrictor (Riley & Self, 1979) y Porocephalus sp. en Epicrates cenchria cenchria (Pozo-Zamora & Yánez-Muñoz, 2019), ambos de la familia Boidae. Para Sudamérica se han reportado tres especies de Porocephalus parasitando especies de Bothrops. En Costa Rica, Porocephalus cf. clavatus fue reportada en Bothrops asper; en Perú, se reporta Porocephalus crotali parasitando a Bothrops atrox; y en Brasil, Porocephalus sp. en Bothrops jararacá (Tantaléan & Gonzalo, 1985; Sazima, 1992; Alvarado & Sánchez, 2015). En este trabajo reportamos el primer registro formal de parasitismo de Porocephalus en la familia Viperidae para Ecuador.

Se examinaron 22 individuos de Bothrops asper de la colección herpetológica del Instituto Nacional de Biodiversidad (INABIO) (Apéndice 1). Se siguió el protocolo de Pozo-Zamora y Yánez-Muñoz (2019), realizando una disección a nivel longitudinal, ventral y pulmonar, determinando la presencia de parásitos en el tracto respiratorio y pulmones de dos especímenes (Figura 1). Los parásitos encontrados al interior de las serpientes fueron extraídos y colocados en tubos Eppendorf de 20 ml con una solución de etanol al 70 %.

Se tomaron medidas corporales de los especímenes de Bothrops asper DHMECN que se encontraron infectados por Porocephalus sp. (Tabla 1).

Se examinaron los parásitos con un microscopio estereoscopio (Boeco, Germany) y se tomaron medidas como longitud, número de anillos y sexo para la identificación taxonómica de acuerdo con los parámetros sugeridos por Riley y Self (1979) y Chritoffersen y De Assis (2013) (Tabla 2).

De los 22 ejemplares de Bothrops asper analizados, se registraron dos individuos infestados por Porocephalus. Se identificaron un total de ocho especímenes de Porocephalus. En el ejemplar DHMECN 14844 se registraron cuatro hembras y dos machos (Figura 1), con un número de anillos de 34-36 en hembras 34 en machos. El tamaño corporal de las hembras fue de 49,91-73,55 mm y 23,27-27,36 mm para machos. En el ejemplar DHMECN-9326 se identificaron dos parásitos hembras, con un número de anillos de 43-47, tamaño corporal de 26,27-35,45 mm (Tabla 2).

Figura 1.: Vistas de Porocephalus sp.

Nota. (A) Porocephalus sp. adheridos en los pulmones de Bothrops asper DHMECN-14844. (B) Vista anterior de Porocephalus macho (izquierda) y hembra (derecha). (C) Porocephalus sp. hallados en DHMECN 9326, 14844. Barra de escala = 10mm.

Los parásitos examinados fueron identificados como Porocephalus sp. en función de: cabeza inflada (indiferenciada del cuerpo en hembras), cuerpo anillado, boca con forma de ojo de cerradura ubicada entre la línea de anzuelos, presencia de ganchos internos y externos dobles (extensión de la cutícula) (Riley & Self, 1979). Por su parte, los machos no presentan la cabeza inflada, pero sí un poro genital y un menor tamaño corporal (Figura 1). La asignación de un rango de especie adecuado estaba limitada por la superposición de ciertas medidas (por ejemplo, longitud corporal y número de anillos corporales), lo que dificulta la diferenciación entre especies sudamericanas de Porocephalus (P. crotali y P. clavatus) (Vargas, 1970; Riley & Self, 1979).

La mayoría de los reportes de Squamata infectados por parásitos de Porocephalus provienen de especímenes que se encontraban en cautiverio (Brito et al., 2012). Los registros en vida silvestre son restringidos. Los especímenes de Porocephalus sp. reportados en este manuscrito fueron examinados y diferenciados a nivel de sexo teniendo en cuenta los caracteres sugeridos por Riley & Self (1979). La longitud y número de anillos obtenidos no coinciden con otros reportes de Porocephalus realizados para otras especies de escamosos en Ecuador: Boa constrictor (Riley & Self, 1979) y Epicrates cenchria cenchria por Pozo-Zamora & Yánez-Muñoz (2019). Al considerar los reportes realizados para el género Bothrops en Sudamérica (Tabla 3), coincidimos con el conflicto de la falta de material para poder identificar estos parásitos hasta nivel de especie. Es muy probable que se trate de nuevas especies de Porocephalus, pero no se cuenta con suficiente material comparativo para confirmarlo. Nuestros datos sugieren que al menos dos especies de Porocephalus podrían parasitar a Bothrops asper en el Pacífico ecuatorial.