Mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea) en la Reserva Forestal El Romeral, Cordillera Central, Antioquia, Colombia

Introducción

La reserva forestal El Romeral está definida como un área de protección bajo resguardo del “Distrito de Manejo Integrado del área de Reserva de la Ladera Occidental del Valle de Aburrá - Río Cauca (DMI AROVA)”. Está ubicada en el departamento de Antioquia, sobre la cordillera Central y presenta una extensión total de 5171 hectáreas, con una altitud máxima de 2900 m s.n.m., abarcando áreas de influencia del cañón del río Cauca hacia su ladera occidental y áreas de influencia del Valle de Aburrá hacia la ladera Oriental. Esta reserva, junto con las áreas comprendidas por el cerro del Padre Amaya y el Alto de las Baldías ubicadas hacia el norte del valle, está conformada por una serie de fragmentos de bosques altoandinos que circundan el área metropolitana de Medellín y sus municipios cercanos, considerada la segunda mayor concentración urbana en Colombia y que, durante las últimas décadas, ha sustituido las áreas naturales hacia paisajes dominados por la actividad humana, persistiendo unos pocos remanentes de hábitat natural de tamaños variables (Corantioquia, 2004; Marín et al., 2014; Ríos-Marín et al., 2014).

Estos procesos de transformación y pérdida de hábitats naturales provocados por las actividades humanas y la expansión de las áreas urbanas son causantes de la pérdida de la biodiversidad, así como de la extinción local y regional de las especies (Cunningham & Moritz, 1998; Ricketts et al., 2005). Por lo tanto, la conservación y protección de los remanentes de hábitat natural aún presentes en paisajes dominados por la actividad humana resultan tener un papel clave en el mantenimiento de la diversidad de las especies nativas (Kintz et al., 2006; La Torre-Cuadros, 2007; Richter, 2008).

Los inventarios de mariposas son de gran importancia cuando se busca indagar sobre la salud de los ecosistemas (Brown & Hutchings 1997; Fagua et al., 1999, Marín et al., 2014; Casas-Pinilla et al., 2017), así como de generar herramientas para la elaboración de estrategias de conservación que permitan favorecer la perdurabilidad de la biodiversidad local y su conectividad (Margules et al., 2002; Hilty et al., 2006; Gradstein, 2008). En este sentido, las comunidades de mariposas son consideradas un grupo indicador debido a su fuerte relación con las variables bióticas y abióticas del paisaje, como la diversidad y composición vegetal y las variaciones climáticas y estacionales, así como características propias a su historia de vida, tales como las interacciones tróficas con depredadores, parasitoides u otros organismos mutualistas, la competencia intra e interespecífica y los recursos alimenticios usados por los adultos, entre otros (Parmesan et al., 1999; Brown & Freitas, 2000; Cleary, 2004; Walla et al., 2004; Fleishman et al., 2005a, 2005b; Menéndez et al., 2007; Bonebrake et al., 2010; Brereton et al., 2011). Los cambios que suceden sobre estas variables afectan las comunidades de mariposas, sus estructuras poblacionales y la composición de sus especies, reflejando sensiblemente los cambios producidos por perturbaciones en su hábitat (Brown, 1997; New, 1997; Thomas, 2005; Bonebrake et al., 2010).

Algunos estudios han aportado evidencia de altos índices de diversidad y tasas de endemismo presentes en los bosques altoandinos, equivalentes o incluso mayores que los observados en bosques húmedos de las tierras bajas de la Amazonía (Myers et al., 2000; Brehm et al. 2003, 2005). En el caso de las mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea), se ha demostrado una gran riqueza de especies que varía en su composición a medida que se asciende en altitud (Fagua, 1999, 2011; Arias & Huertas, 2001; Viloria, 2002; Pyrcz, 2004; Pyrcz et al., 2009; Pyrcz y Garlacz, 2012). En zonas de altura por encima de los 2000 m s.n.m., el grupo dominante en términos de riqueza y abundancia es la subtribu Pronophilina (Nymphalidae: Satyrinae) (Camero y Calderón, 2007; García-Pérez et al., 2007; Ríos-Málaver, 2008; Pyrcz et al., 2016). Esta subtribu presenta afinidad y restricción ecológica a estos hábitats, por lo que muchos estudios en zonas elevadas se concentran exclusivamente en este grupo (Viloria, 2007; Pyrcz et al., 2009; Viloria et al., 2010; Pyrcz et al., 2016; Álvarez et al, 2017).

Bajo este escenario, el reconocimiento de atributos estructurales de la comunidad de mariposas diurnas presente en áreas bajo influencia humana plantea la necesidad de implementar esta información como parte del desarrollo y afianzamiento de políticas de conservación y de educación ambiental en las zonas donde está ocurriendo la perturbación, tal como ocurre en el área de la reserva forestal El Romeral. Para esta última se llevaron a cabo capturas de especies de mariposas diurnas y análisis de diversidad alfa y beta, resaltando la importancia de este relicto de bosque para la conservación de la diversidad local y regional, al albergar ensamblajes de mariposas complementarios a otros remanentes de bosques de características similares (Marín et al., 2014).

El objetivo de este trabajo fue digitalizar la información asociada al inventario biológico de mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea) presentes en la reserva forestal El Romeral. Para lo anterior, se generó una base de datos que presenta información detallada de cada espécimen recolectado en esta área. Este recurso permitirá acceder de manera rápida y desde cualquier lugar a la información disponible sobre esta comunidad de mariposas, incluyendo datos taxonómicos, geográficos, ecológicos y genéticos, estos últimos correspondientes a secuencias del fragmento del gen mitocondrial cox1, las cuales se encuentran disponibles en la base de datos internacional GenBank con números de acceso KU359838-359939 y KU588156-588157 (Marín et al., 2017). Los especímenes se encuentran depositados en el Museo Entomológico Francisco Luis Gallego, de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellín (MEFLG) y en la colección entomológica del Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, en Villa de Leyva, Boyacá (IAvH-E).

Datos del Proyecto

Título. Dinámica de la estructura del paisaje en la Reserva Natural El Romeral: Aproximación a la función del hábitat.

Personas asociadas. Carlos Federico Álvarez Hincapié

Fuentes de financiación. Convenio FCAA-07 ejecutado entre la Corporación Universitaria Lasallista y La Universidad Nacional de Colombia sede Medellín.

Descripción del área de estudio. La Reserva Forestal El Romeral está ubicada sobre la cordillera Central, al suroccidente del Valle de Aburrá, en jurisdicción de los municipios de Medellín, Caldas, Heliconia, Angelópolis y La Estrella en el departamento de Antioquia. Abarca una extensión total de 5171 hectáreas y su altura máxima está representada por el Alto El Romeral a 2900 m s.n.m. Esta área se caracteriza por la presencia de bosques en diferente estado de sucesión, dominados principalmente por robles (Quercus humboldtii), así como algunas áreas de pastura y de bosques plantados principalmente de pino (Pinus patula).

Descripción del proyecto. El proyecto resalta el estudio de las mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea) como organismos bioidicadores, realizando la estimación de su riqueza biológica y diversidad en relación a las características de los ecosistemas que habitan, dada la sensibilidad que presenta este grupo a los cambios y perturbaciones que pueda tener su hábitat o entorno y su potencial en la determinación del estado de conservación de los ecosistemas. La concatenación de esta información con modelos y dinámicas de paisaje, incluyendo la revisión de mapas de coberturas de diferentes años, permitió, además, la discusión acerca de las implicaciones que tiene la pérdida de los bosques nativos en la protección y mantenimiento de la diversidad de especies altoandinas en el Valle de Aburrá (Marín et al., 2014, 2015).

Materiales y métodos

Área de estudio. La reserva forestal El Romeral se encuentra ubicada al suroccidente del Valle de Aburrá, sobre la cordillera Central en el departamento de Antioquia. Abarca una extensión de 5171 hectáreas entre los municipios de Medellín, Angelópolis, Caldas, Heliconia y la Estrella. El área de la reserva presenta una alta precipitación, con un promedio anual superior a los 2000 mm. Los Bosques altoandinos predominados por la presencia de roble (Q. humboldtii), pueden encontrarse por encima de los 2500 m s.n.m., clasificándose dentro de las zonas de vida de Holdridge (1967) como bosque muy húmedo montano bajo (bmh-MB), y en mayores altitudes, sobre los 2800 m s.n.m., como bosque pluvial montano (bp-M) (figura 1).

Figura 1: Ubicación del área de muestreo de mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea) en la reserva Forestal El Romeral, Suroccidente del valle de Aburrá, Antioquia, Colombia.

Descripción del muestreo. Se realizaron cuatro salidas de campo entre los años 2010 y 2011, que abarcaron los diferentes ciclos de lluvia registrados para la zona. Los muestreos fueron restringidos en áreas de bosque de niebla, en altitudes superiores a los 2250 m s.n.m. Se instalaron 12 trampas tipo Van Someren Rydon en cada salida de campo, dispuestas entre 1 y 3 m sobre el nivel del suelo y distanciadas entre sí 100 m (DeVries, 1987). Las trampas fueron cebadas alternadamente con pescado en descomposición y fruta fermentada y fueron revisadas todos los días en la mañana y en la tarde, cumpliendo un total 264 horas de muestreo efectivo. También se realizó búsqueda activa con redes entomológicas con un equipo de 6 personas, completando 702 horas de muestreo efectivo. Los ejemplares recolectados fueron almacenados individualmente en sobres de papel milano, georreferenciados y transportados al laboratorio de fisiología de insectos de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellín.

Control de calidad: La identificación taxonómica se realizó hasta el nivel más bajo posible, usando literatura especializada como DeVries (1987), LeCrom et al. (2004) y el catálogo ilustrado en línea Butterflies of America (http://butterfliesofamerica.com/), donde se validó el estatus taxonómico. Para especies cuya taxonomía es compleja, se realizó disección de los órganos genitales de los machos y se corroboró su identificación con ayuda de los especialistas. La información geográfica de cada registro se asoció a cada trampa o punto de muestreo donde fueron recolectados los especímenes, los cuales fueron georreferenciados con un GPSmap Garmin® 60CSx.

Descripción de la metodología paso a paso:

Se realizaron cuatro salidas de campo entre los años 2010 y 2011 durante los meses de junio, septiembre, enero y marzo, abarcando los diferentes ciclos de lluvia registrados para la zona, la cual se encuentra enmarcada dentro del régimen pluviométrico bimodal 2, caracterizado por una temporada seca de mitad de año poco marcada (meses de junio, julio y agosto) y temporadas lluviosas entre los meses de marzo a mayo y de septiembre a noviembre (Gúzman et al., 2014). Las capturas de mariposas diurnas se llevaron a cabo con un equipo de 6 personas entre las 08:00 y las 17:00 horas, completando un esfuerzo de muestreo de 702 horas efectivas mediante búsqueda activa con redes entomológicas. Adicionalmente se instalaron en cada salida de campo 12 trampas tipo Van Someren Rydon, las cuales fueron dispuestas en un gradiente altitudinal entre los 2500 y los 2900 m s.n.m. Las trampas fueron ubicadas entre 1 y 3 m. desde la superficie del suelo y distanciadas entre ellas al menos 100 m altitudinales en las vertientes y 100 m lineales en la parte alta de la montaña (figura 2). Estas trampas fueron cebadas alternadamente con pescado descompuesto y fruta fermentada y fueron revisadas todos los días en horas de la mañana y en la tarde, completando un esfuerzo de muestreo de 264 horas efectivas. Las mariposas capturadas fueron guardadas en sobres de papel milano, marcadas y georreferenciadas. El material recolectado fue examinado en el laboratorio de fisiología de insectos (Insectario) de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellín. La identificación taxonómica inició con la separación de los ejemplares en morfoespecies. Se usó literatura especializada y claves taxonómicas para su identificación y en los casos más difíciles, se procedió a la disección de los órganos genitales de los machos y la consulta con especialistas en diferentes grupos. El etiquetado y curaduría final se realizó en el Museo Entomológico Francisco Luis Gallego de la Universidad Nacional de Colombia sede Medellín y en el Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt en Villa de Leyva, donde se realizó la catalogación final de todos los ejemplares, estando las especies de este estudio representadas en ambas colecciones. Finalmente, con base en la identificación y etiquetado y partiendo de toda la información disponible asociada a los especímenes, se generó la base de datos unificada en el formato DarwinCore.

Figura 2: Perfil y distribución altitudinal de las trampas tipo Van Someren Rydon usadas para la captura de mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea) en la reserva forestal El Romeral, Antioquia, Colombia.

Resultados

Descripción del conjunto de datos

Se registró un total de 1083 especímenes de mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea), de los cuales 844 especímenes se encuentran depositados en MEFLG y los restantes en (IAvH-E).

Se reportaron 40 géneros y 69 especies en cinco de las seis familias de papilionóideos actualmente reconocidas: Lycaenidae, Riodinidae, Pieridae, Nymphalidae y Hesperiidae (tabla 1). Todos los ejemplares de mariposas fueron determinados a género, especie o subespecie siguiendo la clasificación taxonómica de la página web Butterflies of America (http://butterfliesofamerica.com/), el uso de literatura especializada para ciertas familias como Pieridae (LeCrom et al., 2004) y la colaboración de especialistas en ciertos grupos taxonómicos como Tomasz Pyrcz, Carlos Prieto, Gerardo Lamas, Efraín Henao, entre otros (tabla 1). El 99 % de los ejemplares se encuentran identificados hasta el nivel taxonómico de especie y sólo 10 individuos correspondientes a los géneros Oleria (Nymphalidae), Mesosemia (Riodinidae), Wahydra, Dalla y Entheus (Hesperiidae) no fueron determinados hasta este nivel taxonómico.

Tabla 1: Especies de mariposas y sus abundancias reportadas en la reserva forestal El Romeral, Suroccidente del Valle de Aburrá, Antioquia - Colombia

Taxón		Abundancia
Hesperiidae
Eudaminae	Entheus sp.	1
Hesperiinae	Psoralis degener (Plötz, 1882)	3
	Wahydra sp.	5
	Zalomes biforis (Weymer, 1890)	1
Heteropterinae	Dalla bos Steinhauser, 1991	1
	Dalla hesperioides (C. Felder & R. Felder, 1867)	10
	Dalla sp.	2
Lycaenidae
Theclinae	Johnsonita pardoa (D'Abrera, 1995)	1
	Johnsonita auda (Hewitson, 1867)	1
	Micandra aegides (Felder & Felder, 1865)	1
	Penaincisalia loxurina (C. Felder & R. Felder, 1865)	1
Nymphalidae
Biblidinae	Epiphile epimenes Hewitson, 1857	1
Danainae	Oleria sp.	1
	Oleria makrena (Hewitson, 1854)	1
	Patricia dercyllidas (Hewitson, 1864)	5
	Pteronymia veia (Hewitson, [1853])	1
Heliconiinae	Actinote eresia (C. Felder & R. Felder, 1862)	3
	Actinote ozomene (Godart, 1819)	17
	Actinote trinacria (C. Felder & R. Felder, 1862)	4
	Heliconius clysonymus clysonymus Latreille, [1817]	1
Limenitidinae	Adelpha corcyra (Hewitson, 1847)	3
Nymphalinae	Eresia polina laias Godman & Salvin, 1879	1
	Hypanartia kefersteini (E. Doubleday, [1847])	1
	Vanessa braziliensis (Moore, 1883)	3
Satyrinae	Morpho sulkowskyi Kollar, 1850	10
Euptychiina	Euptychoides griphe (C. Felder & R. Felder, 1867)	8
	Forsterinaria rustica villarresi (Dognin, 1887)	21
	Hermeuptychia harmonia (A. Butler, 1867)	1
Pronophilina	Corades chelonis rectilinea Pyrcz & Viloria, 2005	9
	Corades chirone Hewitson, 1863	5
	Corades cybele cybele A. Butler, 1866	3
	Corades medeba columbina Staudinger, 1894	4
	Daedalma dinias salmoni Pyrcz, 2011	37
	Eretris apuleja subrufescens (Grose-Smith & W. F. Kirby, 1895)	46
	Eretris ocellifera ocellifera (C. Felder & R. Felder, 1867)	15
	Eretris porphyria pseudoperija Pyrcz, 1999	37
	Junea dorinda (C. Felder & R. Felder, 1862)	1
	Lasiophila prosymna dirempta Thieme, 1907	30
	Lasiophila zapatoza (Westwood, 1851)	19
	Lymanopoda alboncincta alboncincta Hewitson, 1861	12
	Lymanopoda labda Hewitson, 1861	42
	Lymanopoda obsoleta (Westwood, 1851)	21
	Manerebia germaniae germaniae Pyrcz & J. Hall, 2006	18
	Manerebia inderena antioquiana Pyrcz & Willmott, 2006	25
	Mygona irmina (E. Doubleday, [1849])	1
	Panyapedaliodes drymaea atropulla Pyrcz, 2005	2
	Panyapedaliodes jephtha (Thieme, 1905)	3
	Pedaliodes antigua Adams & Bernard, 1981	23
	Pedaliodes baccara baccara Thieme, 1905	158
	Pedaliodes hebena Pyrcz & Viloria, 1999	5
	Pedaliodes montagna Adams & Bernard, 1981	8
	Pedaliodes obstructa Pyrcz & Viloria, 1999	75
	Pedaliodes peucestas peucestas (Hewitson, 1862)	71
	Pedaliodes phrasicla (Hewitson, 1874)	3
	Pedaliodes pisonia (Hewitson, 1862)	4
	Pedaliodes poesia (Hewitson, 1862)	7
	Pedaliodes pollonia Adams, 1986	32
	Pedaliodes praemontagna Pyrcz & Viloria, 2007	119
	Pedaliodes praxithea (Hewitson, 1870)	2
	Pedaliodes rodriguezi Pyrcz & Andrade, 2013	78
	Pedaliodes transmontana Pyrcz & Viloria, 1999	1
	Proboscis propylea (Hewitson, 1857)	4
	Pronophila epidipnis orcheswitsoni Adams & Bernard, 1979	22
	Pronophila orcus orcus (Latreille, [1813])	1
	Pseudomaniola loxo (Dognin, 1891)	1
	Steroma bega andensis Westwood, [1850]	18
Pieridae
Pierinae	Hesperocharis marchalii (Boisduval, 1836)	1
	Leodonta tagaste colombiana Constantino & Salazar, 2004	1
	Leptophobia aripa aripa (Boisduval, 1836)	1
	Leptophobia eleusis (Lucas, 1852)	1
	Leptophobia helena smithii (W. F. Kirby, 1881)	1
	Leptophobia penthica (Kollar, 1850)	3
Riodinidae
Riodininae	Mesosemia sp.	1
	Mesosemia mevania Hewitson, [1857]	2

Los géneros con mayor riqueza fueron Pedaliodes (Nymphalidae: Satyrinae) con 14 especies, seguido por Corades (Nymphaliae: Satyrinae) y Leptophobia (Pieridae) con 4 especies cada uno. Los demás géneros tienen una representatividad baja, con 3 especies o menos. Esto mismo se ve reflejado en sus abundancias: nuevamente el género Pedaliodes presenta el mayor número de individuos, con un total de 586 ejemplares recolectados, seguido por los géneros Eretris, Lymanopoda, Lasiophila y Manerebia con 98, 75, 49 y 43 ejemplares recolectados respectivamente. Por su parte, cerca del 70 % de los géneros presentaron menos de 10 individuos y el 41 % corresponden a géneros con sólo un individuo, entre los que se destaca Epiphile, Hypanartia, Junea, Mygona (Nymphalidae), Leodonta (Pieridae) y Penaincisalia (Lycaenidae) (figura 3). Adicionalmente se reportaron códigos de barras de ADN (cox1) para 39 especies, la mayor parte de ellas pertenecientes a la subtribu Pronophilina (Nymphalidae: Satyrinae).

Figura 3: Distribución de la abundancia de las especies de mariposas encontradas en la Reserva Forestal El Romeral, Antioquia, Colombia.

URL del archivo. Para acceder a la última versión del conjunto de datos:

IPT. https://doi.org/10.15472/eatnr1

Portal SiB Colombia. https://datos.biodiversidad.co/dataset/db9fd50a-169a-448c-85d3-863b0eb705f2

Portal GBIF. https://www.gbif.org/es/dataset/db9fd50a-169a-448c-85d3-863b0eb705f 2

Nombre. Mariposas diurnas (Lepidoptera: Papilionoidea) en la Reserva Forestal El Romeral (Cordillera Central, Antioquia, Colombia)

Idioma. Español

Codificación de caracteres. UTF-8

URL del archivo. Para acceder a la versión del conjunto de datos descrita en este artículo:

IPT. https://ipt.biodiversidad.co/biota/resource?r=mariposasromeral

Formato del archivo. Darwin Core Archive (DwC-A)

Fecha de publicación de los datos. 2020-01-16

Idioma de los metadatos. Español

Licencia de uso. Creative Commons Attribution Non-Commercial (CC-BY-NC) 4.0 License.

Conclusiones

Los datos registrados proporcionan un aporte significativo al conocimiento de la riqueza y diversidad de mariposas diurnas presentes en un bosque altoandino periurbano, ubicado al suroccidente del Valle de Aburrá (Antioquia). Comparada con otras áreas periurbanas similares, como los bosques altoandinos al suroriente de Bogotá (Mahecha-Jiménez et al., 2011) o las áreas de bosque nublado al oriente del Valle de Aburrá (Vélez et al., 2009), la reserva forestal El Romeral presenta un mayor número de especies, ampliando los rangos geográficos para algunas de ellas o actuando como refugio para especies raras que muy pocas veces han sido registradas en el país. Se destaca, de esta manera, la complementariedad en la riqueza de especies entre los relictos aún conservados de bosques altoandinos al oriente y occidente del Valle de Aburrá (Vélez et al., 2009; Marín et al., 2014), sugiriendo una marcada diferencia entre las comunidades de mariposas diurnas presentes en ambos sitios y evidenciando la importancia de esta reserva en el mantenimiento y conservación de las especies que allí habitan (Marín et al., 2014, 2015).

Entre las especies más abundantes se encuentran aquellas pertenecientes al género Pedaliodes, como P. baccara, P. praemontagna, P. rodriguezi, P. obstructa y P. peucestas, las cuales representaron cerca de la mitad de los individuos recolectados, presentando una alta dominancia en el área de estudio (figura 3). Por otra parte, se observó un gran número de especies raras, principalmente aquellas pertenecientes a los géneros Zalomes, Wahydra (Hesperiidae) y Johnsonita (Lycaenidae), cuya taxonomía aún es discutida y existen problemas para la identificación de las especies debido a su amplia similitud, incluso entre grupos de especies de diferentes subfamilias (Salazar & Constantino, 1995; Henao-Bañol & Vargas, 2015). Un caso interesante es Johnsonita pardoa, cuyo registro amplía su rango de distribución hacia la cordillera Central en Colombia. A la fecha, J. pardoa era conocida en Colombia por sus especímenes tipo, provenientes del departamento del Cauca sobre la cordillera occidental, reportados en la descripción original de esta especie y el reciente registro de algunos ejemplares en los departamentos de Norte de Santander y Santander, en la cordillera Oriental (Olarte-Quiñonez et al., 2016). Igualmente, especies no identificadas de las familias Hesperiidae y Lycaenidae son potenciales candidatas a nuevas especies (Henao-Bañol y Prieto com. pers.).

El bosque periurbano al suroccidente del valle de Aburrá, por lo tanto, registra niveles importantes de diversidad, sustentando incluso especies raras y endémicas del extremo norte de la Cordillera Central como Johnsonita pardoa, Johnsonita auda y Pedaliodes rodriguezi. Además la complementariedad que muestra con el área forestal al oriente del valle, al compartir con esta última sólo la mitad de sus especies, indica que cada una de las áreas boscosas circundantes a la ciudad puede contribuir a la conservación de este grupo de lepidópteros a nivel regional. La implementación de estrategias como el Distrito de Manejo Integrado del área de Reserva de la Ladera Occidental del Valle de Aburrá (DMI AROVA) es un primer paso que propicia la conexión entre los remanentes de bosque que circundan el área urbana del Valle de Aburrá.