Diversidad de membrácidos y aetaliónidos del bosque seco tropical de la Ecoreserva La Tribuna, Neiva

Introducción

El bosque seco tropical (BST), con una distribución original de 8 882 854 ha, es uno de los ecosistemas más amenazados de la región neotropical debido a la intervención antrópica. Cerca del 90 % de su cobertura fue reemplazada por actividades agrícolas, ganaderas y la extracción minera a finales del siglo XX (Herazo et al., 2017; González et al., 2018). En Colombia, se estima que actualmente solo entre el 4 y 8 % de su extensión original persiste, distribuida en reservas, relictos y zonas restauradas (Pizano et al., 2016). A esta situación se suma el escaso conocimiento sobre su diversidad biológica, lo cual dificulta la comprensión de las relaciones ecológicas y sus implicaciones ambientales. Esta falta de información ha contribuido a que el BST sea considerado un sistema natural en peligro (Chehébar, 2013; Pizano & García, 2014; Armenteras et al., 2016).

A pesar de la drástica disminución de su cobertura original, el BST aún se distribuye en varias regiones de Colombia, como la Costa Caribe, el norte de Santander, la Orinoquia, el valle alto y medio del río Magdalena, el valle del río Patía en el sur del valle geográfico del Cauca, y el valle del río Cauca. Cada una de estas áreas presenta variaciones climáticas y altitudinales que propician interacciones ecológicas únicas (Pizano & García, 2014). En el departamento del Huila, el BST representa aproximadamente el 2,7 % de la cobertura nacional, distribuido en mosaicos, bosques naturales y bosques en regeneración (Dueñas & Rosero, 2019).

El estudio de la diversidad biológica en estos ambientes resulta clave para comprender sus procesos de regulación ecológica, las interacciones que se dan en ellos y las condiciones para su conservación mediante estrategias de restauración (Pizano & García, 2014; Vargas & Ramírez, 2014; Dueñas & Rosero, 2019).

Entre los grupos más representativos de la diversidad biológica del BST se encuentran los insectos del orden Hemiptera, en particular las familias Membracidae y Aetalionidae. Estas conforman, junto con Cicadellidae y Melizoderidae, un grupo monofilético dentro de la superfamilia Membracoidea (Dietrich, 1991; Dietrich, 2009; Deitz & Wallace, 2011).

Membracidae y Aetalionidae en conjunto tienen más de 3500 especies, distribuidas en aproximadamente 475 géneros, 51 tribus (49 para Membracidae y 2 para Aetalionidae) y 11 subfamilias (9 para Membracidae y 2 para Aetalionidae), con su mayor diversidad en la región neotropical (Deitz & Wallace, 2011). Los membrácidos y algunos aetaliónidos son fácilmente reconocibles por la forma del pronoto, que puede extenderse y cubrir el tórax y abdomen, y adquirir formas diversas que imitan espinas, estípulas, hojas, hormigas, avispas, o bien estructuras llamativas y extravagantes (Wood, 1993; Godoy et al., 2006).

Estas familias también presentan comportamientos de cuidado maternal, mediante el cual las madres protegen los huevos y ninfas de parasitoides y depredadores (Wood, 1993). Además, algunas especies establecen interacciones mutualistas con otros organismos, principalmente hormigas (Hymenoptera: Formicidae), a las cuales les proporcionan una excreta azucarada producto de la digestión, a cambio de protección contra depredadores (Franco et al., 2003; Flórez et al., 2015).

Por otro lado, los membrácidos son exclusivamente fitófagos y se alimentan de savia, por lo que suelen encontrarse en brotes jóvenes, nervaduras de hojas, bases de pecíolos, flores y frutos verdes. Aunque el conocimiento sobre su interacción con plantas hospederas en los ecosistemas de BST es aún limitado, se sabe que algunas especies son generalistas y se alimentan de varias familias vegetales, mientras que otras presentan una marcada especificidad (Freytag & Sharkey, 2002; Franco et al., 2003; Flórez et al., 2015).

En Colombia se han reportado 474 especies de membrácidos, agrupadas en 116 géneros, 24 tribus y 9 subfamilias, distribuidas en 24 departamentos del país (Flórez et al., 2015). En contraste, para los aetaliónidos no hay revisiones recientes para Colombia, salvo la revisión de Aetalion de Yuan (1990) donde se registran 12 especies para Colombia.

Dada la escasa información disponible sobre estas familias en los ecosistemas de BST del país -sumada a las transformaciones derivadas de la intervención antrópica- (González et al., 2018), este estudio analiza la variación espacial y temporal de la diversidad de géneros de Membracoidea en tres zonas de bosque seco tropical dentro de la Ecoreserva La Tribuna, ubicada en Neiva, Huila.

Materiales y métodos

Área de estudio

Esta investigación fue realizada en la Ecoreserva La Tribuna (Figura 1) ubicada en el municipio de Neiva, Huila, Colombia (03°3'51'' N, 75°22'23.1'' W). La Ecoreserva abarca 274 hectáreas de conservación de BST y presenta un régimen de lluvias bimodal (Echeverry & Méndez, 2017).

Dentro de la reserva se observan diversas formaciones vegetales, incluyendo bosques secundarios, matorrales altos y bajos, y pastizales. Hasta 1994, el área estaba destinada a la ganadería extensiva y a la agricultura. Sin embargo, a partir de esa fecha, se instaló una infraestructura petrolera que permanece operativa hasta la actualidad (Dueñas & Rosero, 2019). En la Ecoreserva se distinguen tres zonas principales (Figura 1), cada una caracterizada por un tipo de cobertura vegetal dominante.

Zona de La Virginia

Incorporada a la Ecoreserva en 2018. Esta zona aún presentaba actividad de extracción de hidrocarburos al momento de muestreo. En el área se observó la presencia de infraestructura petrolera.

El sector está rodeado por fincas, lo que genera el tránsito ocasional de animales de carga. En esta zona se ubicaron las parcelas 4, 5 y 6. La parcela 6 se encuentra específicamente en el área del pozo 13, que antiguamente servía como paso para animales y se sitúa cerca de un pozo inactivo. Además, se instaló una trampa Malaise dentro de esta parcela en las coordenadas 03°04'2.9''N, 75°23'2.97''W.

La cobertura vegetal predominante incluye pastos enmalezados, herbazales y arbustos. En las parcelas 4, 5 y 6 se identificaron especies vegetales como Oxandra espintana, Hirtella racemosa, Byrsonima crassifolia, Miconia prasina y Myrcia splendens.

Zona de Bosque

Esta zona presenta una vegetación heterogénea compuesta por árboles, arbustos y herbazales, con especies como Hirtella racemosa, Curatella americana, Bunchosia nitida, Myrcia splendens y Zanthoxylum rigidium. Aunque ha sido intervenida anteriormente, aún conserva relictos de BST en proceso de recuperación y con aumento progresivo en su densidad vegetal.

La parcela 7 se ubica en un área afectada por un incendio en 2019 y actualmente atraviesa un proceso de regeneración natural. Un elemento clave del paisaje es la presencia de las quebradas El Neme y La Guayaba, que conforman un sistema hídrico con cascadas y una laguna, aportando condiciones favorables para la biodiversidad.

Dada la importancia ecológica de esta área, se instaló una trampa Malaise para el monitoreo de insectos voladores en la parcela 9, ubicada en las coordenadas 03°3'51'' N, 75°22'23.1'' W.

Zona de Chaparral

Ubicada en la vereda Tamarindo (Huila). Esta zona fue intervenida hace más de 50 años por actividades ganaderas y la apertura de una vía. Allí se establecieron las parcelas 1, 2 y 3. En la parcela 1 se instaló una trampa Malaise, en las coordenadas 03°4'2.4'' N, 75°22'6.70'' W.

Esta área presentó la menor diversidad florística del estudio, con apenas 13-15 especies registradas en las parcelas. La vegetación predominante está compuesta por herbazales, especies leñosas de pequeño porte y una alta dominancia de Curatella americana y Zanthoxylum rigidum. También se identificaron especies como Hirtella racemosa, Byrsonima crassifolia y Cupania americana.

Figura 1: Ubicación geográfica de la Ecoreserva La Tribuna.

Figura 2: Distribución de parcelas y trampas Malaise en la Ecoreserva LaTribuna. Se destacan las tres zonas de muestreo: La Virginia (izquierda), Bosque (centro) y Chaparral (derecha). En cada zona se establecieron tres parcelas.

Resultados

Se recolectaron 211 individuos adultos de la familia Membracidae, clasificados en 4 subfamilias, 17 géneros y 24 morfoespecies. Además, se registraron 5 individuos pertenecientes a una única especie de la familia Aetalionidae: Aetalion reticulatum (Tabla 1).

Se encontraron también 21 ninfas de Enchenopa pittieri y 13 de Adippe alliacea, recolectadas mediante muestreo directo a finales de febrero y comienzos de marzo. Sin embargo, estos individuos no fueron considerados para el análisis.

Dentro de Membracidae, la subfamilia Darninae estuvo representada únicamente por dos géneros, con un individuo cada uno (Figura 3). Esta fue la subfamilia menos representada, seguida de Nicomiinae, con un único género y dos morfoespecies (Figura 4). La subfamilia Membracinae fue la más diversa, con 4 tribus y 12 morfoespecies (45,98 % del total) (Figura 5). Por su parte, Smiliinae fue la subfamilia más abundante, con 109 individuos y 8 morfoespecies (Figura 6).

Notocera sp. se encuentra entre las especies más abundantes, representando el 10,43 % del total de individuos recolectados (22 ejemplares). Esta especie estuvo presente en las tres zonas de muestreo, aunque con menor frecuencia en La Virginia. En contraste, Cladonota biclavata, también perteneciente a la tribu Hypsoprorini, se registró solo con cuatro individuos, igualmente distribuidos en las tres zonas.

La tribu Membracini presentó la mayor riqueza de especies, aunque estas mostraron una marcada preferencia por zonas específicas. En La Virginia se registraron Enchenopa concolor y Enchenopa reclinata; en el Bosque, Bolbonota sp. y Enchenopa pittieri; y en Chaparral, Membracis trifasciata y Enchenopa anseriformis, esta última siendo la única especie del grupo con presencia en dos coberturas (La Virginia y Bosque).

La tribu Micrutalini estuvo representada por solo tres individuos: un macho y dos hembras.

Finalmente, la tribu Polyglyptini se registró con una única especie, Adippe alliacea, la cual mostró el mayor número de registros (19,9 % del total de individuos recolectados). Esta especie presentó dos patrones de color muy diferenciados: uno anaranjado y otro blanco.

En cuanto a la familia Aetalionidae, se registraron cinco hembras de Aetalion reticulatum, encontradas exclusivamente para la zona de Bosque (Figura 7).

Figura 3: Morfoespecies de la tribu Darini recolectadas en la Ecoreserva La Tribuna. (A-B) Hebetica sp.; (C-D) Stictopelta sp. Izquierda frontal, derecha lateral.

Figura 4: Morfoespecies de la tribu Nicomiini recolectadas en la Ecoreserva La Tribuna. (A-B) Tolania sp1.; (C-D) Tolania sp2. Izquierda frontal, derecha lateral.

Figura 5: Morfoespecies de Membracinae recolectadas en la Ecoreserva La Tribuna. Tribu Aconophorini (A-B) Aconophora mexicana vista frontal y lateral; (C-D) Aconophora flavipes vista frontal y lateral; (E-F) Guayaquila gracilicornis vista frontal y lateral; tribu Hoplophorionini (G-H) Umbonia spinosa vista frontal y lateral; tribu Hypsoprorini (I-J) Notocera sp. vista frontal y lateral; (K-L) Cladonota biclavata vista frontal y lateral; tribu Membracini (M-N) Bolbonota sp. vista frontal y lateral; (O-P) Enchenopa concolor vista frontal y lateral; (Q-R) Enchenopa anseriformis vista frontal y lateral; (S-T) Enchenopa vittifera vista frontal y lateral; (U-V) Enchenopa pittieri vista frontal y lateral; (W-X) Membracis trifasciata vista frontal y lateral.

Figura 6: Representantes de las tribus Amastrini, Micrutalini y Polyglyptini recolectados en la Ecoreserva La Tribuna. Tribu Amastrini (A-B) Amastris sp. morfo 1, vista frontal y lateral; (C-D) Amastris sp. 2 vista frontal y lateral; (E-F) Erosne bracteata vista frontal y lateral; (G-H) Cyphonia clavata vista frontal y lateral; (I-J) Cyphonia trifida vista frontal y lateral; (K-L) Trichaetipyga infantilis vista frontal y vista lateral; tribu Micrutalini (M-N) Micrutalis binaria hembra vista frontal y lateral; (O-P) Micrutalis binaria vista frontal y lateral; tribu Polyglyptini (Q-R) Adippe alliacea morfo 1, vista frontal y lateral; (S-T) Adippe alliacea morfo 2, vista frontal y lateral.

Figura 7: Tribu Aetalionini. A. Aetalion reticulatum vista lateral B. Aetalion reticulatum vista dorsal.

En las curvas de rarefacción y extrapolación basadas en números de Hill, se observa una tendencia a la asíntota para las zonas de Bosque y Chaparral, mientras que La Virginia no alcanzó este comportamiento, lo que indica que no se logró capturar la riqueza total de especies presentes en esa zona (Figura 8). En términos de riqueza observada (q = 0), la zona de Bosque presentó el mayor número de especies (16), mientras que La Virginia y Chaparral registraron 11 especies cada una (Tabla 2). No obstante, para q = 0, no se evidencian diferencias significativas entre las tres coberturas, dado el solapamiento de los intervalos de confianza entre las curvas correspondientes (Figura 8).

En los niveles de diversidad q = 1 y q = 2, la zona de Bosque mostró una menor diversidad efectiva, con valores de 7,09 y 4,58 especies, respectivamente (Tabla 2), y una diferencia notable frente a La Virginia y Chaparral, evidenciada por la falta de solapamiento en los intervalos de confianza. Además, Bosque fue la única zona en la que las curvas de q = 1 y q = 2 alcanzaron la asíntota, lo que indica una adecuada cobertura del muestreo para especies comunes y dominantes (Figura 8).

Respecto a la composición de especies por cobertura, el análisis NMDS evidencia un alto grado de solapamiento entre las tres zonas, aunque algunas especies se encontraron asociadas exclusivamente a una de ellas (Figura 9). El análisis de similitudes (ANOSIM) arrojó un valor de R = 0,1339 (p = 0,2), indicando una baja disimilitud y la ausencia de diferencias significativas en la composición de hemípteros entre las coberturas vegetales.

La presencia de especies a lo largo del año de muestro indica que la mayor riqueza coincide con los periodos de lluvia, presentando un pico entre abril y mayo, mientras que disminuye durante la época seca, entre julio y septiembre (Figura 10). Algunos géneros como Notocera, Amastris, Erosne y Trichaetipyga estuvieron presentes de manera continua a lo largo del año, mientras que la mayoría de las demás especies se registraron en intervalos breves, en algunos casos con un único individuo muestreado.

Figura 8: Curvas de rarefacción y extrapolación para las tres zonas de la Ecoreserva La Tribuna. Las líneas continuas representan la interpolación y las líneas punteadas, la extrapolación. Los valores de q corresponden a distintos niveles de diversidad según los números de Hill: q = 0 representa la riqueza observada; q = 1 corresponde al índice exponencial de Shannon, que pondera las especies comunes; y q = 2 al inverso del índice de Simpson, que resalta la dominancia de pocas especies.

Figura 9: Escalamiento multidimensional no paramétrico según el índice de similitud Bray-Curtis.

Figura 10: Recambio espacio-temporal de Membracidae y Aetalionidae en los puntos de muestreo. A) Hebetica sp.; B) Stictopelta sp.; C) Aconophora mexicana; D) Aconophora flavipes; E) Guayaquila gracilicornis; F) Umbonia spinosa; G) Notocera sp.; H) Cladonota biclavata; I) Bolbonota sp.; J) Enchenopa concolor; K) Enchenopa anseriformis; L) Enchenopa pittieri; M) Enchenopa vittifera; N) Membracis trifasciata; O) Tolania sp. 1; P) Tolania sp. 2; Q) Amastris sp. morfo 1; R) Amastris sp. morfo 2; S) Erosne bracteata; T) Cyphonia clavata; U) Cyphonia trifida; V) Trichaetipyga sp.; W) Micrutalis binaria; X) Adippe sp. 1; Y) Aetalion reticulatum.

Discusión

En este estudio se registraron 17 géneros, 24 morfoespecies de membrácidos, así como una especie de aetaliónido en la Ecoreserva La Tribuna, constituyendo el primer inventario de estos grupos para la zona. Se documenta además, por primera vez para el Huila, la presencia de los géneros Hebetica, Stictopelta, Guayaquila, Umbonia, Notocera, Membracis, Amastris, Erosne, Tolania, Cyphonia, Trichaetipyga (Membracidae) y Aetalion (Aetalionidae) (González, 2014; Flórez et al., 2015; Tapias, 2019). Estos registros representan una contribución significativa al conocimiento de Membracoidea en Colombia, particularmente en el contexto de los bosques secos tropicales, ecosistema aún poco explorado.

La riqueza observada en este estudio es superior a la reportada por Creão et al. (2016) en la Caatinga brasileña, donde se registraron 11 géneros y 13 especies. Aunque ambos ecosistemas son tropicales y de baja humedad, la Caatinga presenta un régimen de lluvias unimodal, a diferencia de La Tribuna, lo que podría explicar la menor diversidad registrada en el estudio brasileño.

Entre las coberturas evaluadas, la zona de Bosque presentó la mayor riqueza observada, así como el mayor número de especies compartidas y exclusivas, lo que concuerda con lo mencionado por Creão et al. (2016), quienes señalan que la familia Membracidae puede funcionar como un buen indicador de zonas conservadas, debido a su estrecha relación con la vegetación y su calidad. La densa cobertura arbórea mantiene la humedad, proporciona refugio y alimento, y permite una mayor distribución espacial hacia zonas más altas (Benassi et al., 2016). En esta zona también se registró la presencia de A. reticulatum, una especie descrita como altamente adaptable y con múltiples plantas hospederas (Zanuncio et al., 2015).

La zona de Chaparral presentó un tiempo de regeneración similar al del Bosque, pero registró un menor número de especies y el doble de los de La Virginia. En cuanto a especies únicas, el Bosque reportó seis, La Virginia cinco y Chaparral cuatro.

La diversidad de membrácidos en los bosques secos tropicales es poco conocida debido a escasez de estudios. Sin embargo, algunos de los géneros y especies registrados aquí han sido reportados en otras zonas que han pasado por procesos de regeneración luego de actividades agrícolas, ganaderas o mineras (Swing, 2012; González, 2014; Creão et al., 2016; Flórez & Tuberquia, 2019).

En general, en la Ecoreserva se observó que Notocera sp., Amastris sp. morfo 1, E. bracteata, Trichaetipyga sp. y Adippe sp. fueron especies constantes, presentes en al menos la mitad de los meses de muestreo. En contraste, el número de especies accidentales u ocasionales fue mucho mayor (Creão et al., 2016). Esto difiere de lo encontrado por Creão et al. (2012), quienes reportaron a los géneros Enchenopa y Micrutalis como constantes a lo largo del año. Vasconcellos et al. (2010) relacionan estas variaciones con la influencia climática en la fluctuación de poblaciones, ya que los cambios en la disponibilidad de agua -una característica particularmente relevante en zonas áridas- afectan fuertemente la dinámica poblacional. En este estudio, la mayor riqueza se registró durante los periodos de lluvia y en las transiciones entre estación húmeda y seca, lo cual se reflejó en los índices de diversidad basados en los números de Hill, al destacar la importancia de las especies accidentales.

A pesar de la alta riqueza observada, la abundancia fue baja. No obstante, algunas especies como Hebetica sp., Stictopelta, A. flavipes, Bolbonota sp., E. concolor, Tolania sp. morfo 1 y C. trifida (Tabla 1), fueron frecuentes durante todo el año. La mayoría de estas especies se encontraron en La Virginia, la zona más intervenida y con menor tiempo de regeneración. Factores como la topografía, la heterogeneidad de hábitat y la alteración antrópica podrían explicar las diferencias en la presencia de membrácidos entre esta zona y las zonas de Bosque y Chaparral, donde estas especies no fueron observadas (Pinzón & Quintero, 2001; Padilla, 2020).

En cuanto a los métodos de captura, la trampa Malaise permitió recolectar pocos individuos, con excepción de Notocera, Erosne, Trichaetipyga y Amastris, que fueron constantes durante todo el año. Por el contrario, C. biclavata y E. anseriformis pueden clasificarse como accidentales; además, algunos de estos organismos presentan hábitos solitarios en su etapa adulta (Flórez et al., 2015). A diferencia de los resultados obtenidos por Lin (2019), en este estudio la trampa Malaise resultó menos eficiente que la colecta directa para especies gregarias que se encuentran sobre sus plantas hospederas. Finalmente, el método de jameo, aunque poco utilizado en estudios con Membracidae, fue eficaz para capturar C. clavata, C. trifida y T. infantilis, todas pertenecientes a la misma tribu, lo que podría estar relacionado con su comportamiento de reposo sobre la vegetación mientras buscan pareja.

Conclusiones

Los resultados obtenidos en este estudio resaltan la importancia de los membrácidos y aetaliónidos como componentes clave en la estructura y dinámica de los bosques secos tropicales. La Ecoreserva La Tribuna, ubicada en el departamento del Huila, se perfila como un sitio de interés para el monitoreo de estos grupos, al evidenciar diferencias significativas en la riqueza, abundancia y composición de especies entre coberturas vegetales con distintos grados de intervención y sucesión ecológica. Además, el recambio temporal de especies observado aporta información valiosa sobre sus patrones de ocurrencia, lo cual resulta especialmente importante para insectos con ciclos de vida estrechamente ligados a las condiciones climáticas y fenología de sus plantas hospederas.

A pesar del aporte taxonómico y ecológico de este trabajo, persisten vacíos importantes en el conocimiento sobre la historia natural de muchas especies registradas. En particular, es fundamental profundizar en aspectos como la duración y sincronización de los ciclos de vida, las asociaciones planta-insecto, el comportamiento reproductivo y la interacción con otros organismos. Estos elementos son clave para comprender la resiliencia y la capacidad de adaptación de las especies a los procesos de cambio en los ecosistemas de bosque seco tropical, altamente vulnerables frente a la fragmentación, el cambio de uso del suelo y las alteraciones en el régimen hídrico.

La información generada en este estudio puede servir como línea base para futuros estudios ecológicos, evaluaciones de impacto y estrategias de conservación enfocadas en el monitoreo de bioindicadores en hábitats secos y fragmentados. Finalmente, se subraya la urgencia de conservar los bosques secos tropicales, uno de los ecosistemas más amenazados en Colombia y América Latina. La documentación de la diversidad entomológica en estos ambientes no solo enriquece el conocimiento científico, sino que también apoya la formulación de políticas de manejo y restauración ecológica con base en evidencia.