Murciélagos insectívoros aéreos en un paisaje ganadero del piedemonte llanero colombiano

Introducción

La ganadería es una de las principales actividades causantes de la transformación del paisaje en el planeta (Ramankutty et al., 2006), y se estima que aproximadamente un tercio de la superficie terrestre del planeta está destinada para la ganadería y la agricultura (Ellis et al., 2010). En Colombia la situación es similar, y se ha estimado que un 30 % del territorio está dedicado a la ganadería, aproximadamente 34 millones de hectáreas, y más del 77 % de esa área sufre algún grado de erosión (IDEAM & UDCA, 2015). Así, la expansión ganadera genera una transformación de las coberturas naturales, incrementa la presión sobre los recursos naturales y tiene un efecto negativo sobre la biodiversidad (Alkemade et al., 2013; Dettenmaier et al., 2017). La ganadería está entre las primeras causas de pérdida de biodiversidad en Colombia, y en el piedemonte llanero amenaza los ecosistemas de bosque (Romero et al., 2008; Etter et al., 2017). Por todo lo anterior, se ha resaltado la necesidad de estrategias para conservar la alta diversidad del país, aun en esos ambientes altamente perturbados (Moreno et al., 2018).

Para contrarrestar los efectos negativos de la ganadería convencional, extensiva y basada principalmente en el uso de pastos exóticos, se ha sugerido el uso de los sistemas silvopastoriles, SSP (Calle et al., 2012), que integran el uso de árboles o arbustos con pastos para el ganado (Murgueitio et al., 2013). En comparación con los sistemas convencionales de ganadería, la cobertura heterogénea de los SSP puede facilitar la recuperación y mejoramiento de suelos, al mejorar el flujo de nutrientes y los ciclos locales del agua, (Alonso, 2011; Naranjo et al., 2012). En términos de los efectos sobre la biodiversidad, los arbustos y cercas vivas de los SSP pueden funcionar como corredores que favorecen la presencia de especies de murciélagos, aves, escarabajos, mariposas y fauna del subsuelo (Harvey et al., 2005; Mahecha, 2002).

En Colombia, los estudios sobre murciélagos en áreas ganaderas se han realizado en el Caribe, y se ha encontrado una mayor diversidad de Phyllostomidae en los SSP que en los sistemas convencionales (Ballesteros, 2015). También, una especie de murciélago frugívoro ha mostrado mejor condición corporal en los SSP que en sistemas convencionales, y algunas especies pueden acumular metales pesados producto de la adición de agroquímicos a los SSP (Chacón-Pacheco & Ballesteros-Correa, 2019; Racero-Casarrubia et al., 2017). Así, es limitada la información sobre murciélagos insectívoros aéreos, i. e., que se alimentan de insectos en el aire (Wilson, 1979).

Algunos murciélagos insectívoros aéreos toleran ambientes altamente modificados y allí ayudan a conservar funciones ecosistémicas e incluso pueden prestar servicios ecosistémicos al controlar insectos que afectan negativamente los sistemas de producción (Boyles et al., 2011; Cleveland et al., 2006). Entre las herramientas para permitir que los murciélagos insectívoros persistan en ambientes rurales se encuentra el manejo de áreas arboladas (Guldin et al., 2007). Esto se debe a que las zonas arboladas naturales en paisajes altamente modificados por los humanos pueden afectar el uso del espacio de los murciélagos insectívoros aéreos, dado que pueden servir como refugio, fuentes de alimento o como corredores de tránsito (Barclay & Kurta, 2007; Grindal & Brigham, 1999). Además, en ambientes altamente intervenidos, los murciélagos hacen uso diferencial del espacio, según las coberturas presentes, ya que estas pueden afectar la disponibilidad de presas y las oportunidades de forrajeo (Avila-Flores & Fenton, 2005; Jung & Kalko, 2010). Así en diferentes localidades del neotrópico, se ha encontrado que cambios en el paisaje producto de la actividad agropecuaria pueden afectar el uso del espacio por los murciélagos insectívoros aéreos (Estrada et al., 2006; Williams-Guillén & Perfecto, 2011).

Las comunidades de murciélagos en la base de los Andes orientales de Colombia se caracterizan por tener un rico ensamble de especies insectívoras aéreas (Ramírez-chaves et al., 2013; Sánchez, 2017); ensamble (Ramírez & Gutiérrez-Fonseca, 2016) corresponde a un grupo filogenéticamente relacionado, i. e., Chiroptera, que explota un recurso similar, i. e., insectos aéreos. Entender cómo los ensambles de murciélagos insectívoros aéreos responden a las prácticas ganaderas puede servir para adoptar estrategias de manejo que reduzcan el impacto de esta actividad económica. Por ello, estudiamos un ensamble de murciélagos insectívoros aéreos en el piedemonte llanero colombiano, comparando un sistema ganadero convencional (SC), i. e., pastizal, un sistema silvopastoril (SSP) dominado por Mimosa trianae, y un remanente de bosque nativo. Nuestra primera hipótesis es que la riqueza y composición de especies de murciélagos insectívoros difieren entre las coberturas. Esto se debería a que el incremento en la densidad de obstáculos asociados a la cantidad de árboles presenta para los murciélagos problemas mecánicos por la necesidad de maniobrar, y problemas de percepción por la necesidad de detectar y evitar los obstáculos (Fenton, 1990). En consecuencia, la densidad de obstáculos en un ambiente se relaciona con la variación en la morfología de las alas y de las señales de ecolocalización usadas por murciélagos insectívoros, ocupando diferentes espacios (Aldridge & Rautenbach, 1987; Thies et al., 1998). Nuestra segunda hipótesis es que los murciélagos insectívoros aéreos hacen un uso diferencial de las coberturas. Esto debido a las razones explicadas anteriormente, y porque en México se encontró una mayor actividad de murciélagos en fragmentos de bosques que en pastizales (Estrada et al., 2004), mientras que en Estados Unidos se halló una relación positiva entre la actividad y la distancia entre árboles (Gerth & Chelsvig, 2008).

Materiales y métodos

Área de estudio. El piedemonte llanero colombiano es una subregión de la Orinoquia que se ubica en la base de la Cordillera Oriental de los Andes (Rangel-Ch. et al., 2011) y ha sido intensamente transformada por la actividad humana. Realizamos este estudio en la Finca La Rosania, ubicada en el municipio de San Luis de Cubarral, departamento del Meta (3° 49’ 25.84’’N 73° 50’ 2.87” W, 623 m s.n.m, Figura 1). El municipio tiene una precipitación anual de 2000-4000 mm y una temperatura anual de 20-27 ºC (Callejas Ávila, 2017; González Rey, 2017). A lo largo del año la precipitación presenta un régimen unimodal biestacional, con bajas precipitaciones entre diciembre y febrero, y altas precipitaciones entre marzo y noviembre (Datos IDEAM de 10 años, estación: 32060030).

Figura 1: Ubicación del detector (puntos blancos) para el muestreo acústico de la actividad de murciélagos insectívoros aéreos en tres coberturas de un paisaje ganadero del municipio de Cubarral, departamento del Meta, Colombia.

La ganadería y la producción de leche son las principales actividades productivas de la finca. En el momento del estudio, los pastizales eran dominados por el género Brachiaria, cubrían aproximadamente 32.5 ha, y tenían árboles dispersos con alturas menores a 7 m. El SSP estaba conformado por árboles de falso yopo Mimosa trianae, tenía un área de 1.23 ha, una edad de siembra de 2 a 3 años, y los árboles estaban sembrados cada 5 metros y tenían hasta 5 m de altura. Los pastos en el SSP eran del género Brachiaria, y allí se removían las ramas secas del suelo, para que no interfirieran el desplazamiento del ganado. El bosque de piedemonte de la finca tenía un área de 106.7 ha, con un estrato arbóreo de 12-25 m de altura, un estrato de arbolitos de 5-12 m de altura y un estrato arbustivo de 1.5-5 m de altura, según la descripción de Rangel & Velásquez (1997).

Muestreo acústico. Realizamos en 2017 un muestreo estratificado, con nueve noches en febrero (baja precipitación), diez noches en junio, cuatro noches en octubre y una noche en noviembre (alta precipitación). En total, obtuvimos 24 noches efectivas de grabación (288 horas), i. e., 8 noches efectivas y 96 horas por cobertura. Usamos un detector ultrasónico SM4BAT FS con un micrófono externo SMM-U1 (Wildlife Acoustics® Maynard, MA, USA), El detector se instaló en seis sitios de grabación por cada cobertura. En cada punto de muestreo ubicamos el detector con el micrófono a 3 m sobre el nivel del suelo, en un ángulo de 45º respecto a la superficie del suelo y apuntando hacia el interior de la cobertura, desde las 18:00 h hasta las 06:00 h del día siguiente. Configuramos el detector para registrar frecuencias entre 16 y 120 kHz, con una tasa de muestreo de 256 kHz, una ganancia de 12 dB y una longitud máxima de archivo de grabación de 15 segundos. El detector estuvo activo todo el tiempo de instalación, pero solo grabó cuando registró señales emitidas en el rango de frecuencias programado. Los archivos se guardaron en formato WAV sin compresión.

Dado que no existen librerías de referencia para la Orinoquia colombiana, realizamos identificaciones manuales siguiendo claves acústicas y literatura (Jung et al., 2014; Arias-Aguilar et al., 2018; López-Baucells et al., 2016; Zamora-Gutiérrez et al., 2016; Zurc et al., 2017) y comparando los siguientes parámetros: forma del pulso de ecolocalización, alternancia, frecuencia inicial, final, máxima, mínima, de máxima energía, amplitud, duración e intervalo entre pulsos. Analizamos las grabaciones en el programa BatSound-Sound Analysis V.4.2., y para las mediciones usamos el programa Raven Pro V.1.6 (The Cornell Lab of Ornithology). En ambos programas usamos una transformada rápida de Fourier (“fast Fourier transform”) de 512 muestras con una ventana tipo Hamming. Dado que la configuración visual del programa afecta la percepción de los pulsos de ecolocalización, usamos los mismos valores en los parámetros para todas las grabaciones analizadas: 1500 ms por imagen, threshold = 10, amplitud de contraste = 3, en BatSound; ajuste de brillo = 63, ajuste de contraste = 67 y overlap = 95% en Raven Pro. Los pulsos de ecolocalización no asignados a una especie se registraron como sonotipos, i. e., un grupo de sonidos con las mismas características y que asumimos correspondían a la misma especie (Bader et al., 2015). Los registros con baja intensidad o con pulsos muy tenues (< 45 dB) se clasificaron como “no identificados”.

Los murciélagos insectívoros aéreos emiten señales de ecolocalización que pueden ser agrupadas en tres fases: búsqueda, aproximación y terminal (Schnitzler & Kalko, 2001). La emisión de fases de búsqueda representa el desplazamiento o la búsqueda de presas, las fases de aproximación representan la detección de los objetos o presas, y la fase terminal (“feeding buzz”) indica intentos de los murciélagos para capturar presas. Por ello, evaluamos el uso de las coberturas contando el número de fases de búsqueda y las fases terminales de cada especie por noche, como un indicador de la actividad del murciélago en cada cobertura (Sánchez, 2011).

Análisis estadísticos. Para soportar las identificaciones asignadas, realizamos análisis de función discriminante (DFA) (Parsons & Jones, 2000) por cada familia, con base en diez grabaciones de cada identificación y medimos tres pulsos por secuencia, de los cuales se extrajeron los parámetros antes mencionados (Anexo 1). Medimos el total de archivos paras las identificaciones que no superaron las diez grabaciones y seleccionamos grabaciones de las diferentes coberturas. También medimos los pulsos bajos, medios y altos para las especies que presentan alternancia en los pulsos de ecolocalización. De acuerdo a lo sugerido por López-Baucells et al., (2016), agrupamos en Eptesicus I las posibles especies de este género.

Para determinar la variación de la composición de murciélagos entre las coberturas e identificar, las especies y los sonotipos causantes de la variación, usamos un análisis de similaridad ANOSIM, con 9999 permutaciones y un análisis SIMPER (Clarke, 1993). Estos análisis se realizaron en el programa Past V.3. También construimos curvas de acumulación de especies con la función “specaccum” del paquete “vegan”, para evaluar posibles diferencias en la riqueza de especies entre coberturas, en el programa R versión 3.4 (Oksanen et al., 2019; R Core Team, 2019).

Evaluamos el uso de coberturas de los murciélagos insectívoros con un modelo lineal generalizado (GLM) con una distribución de Poisson (Sheskin, 2004; Zar, 2010). Usamos esta opción, dada la naturaleza de conteo de los datos. En el modelo se incluyó el número de fases de búsqueda de todas especies registradas como variable dependiente, mientras que el tipo de cobertura y el mes entraron como variables independientes. También, realizamos el mismo GLM usando como variable dependiente el número de fases terminales de todas las especies registradas. Para detectar diferencias entre coberturas y meses, realizamos contrastes con un ajuste de Bonferroni (Sheskin, 2004). Debido a la cercanía entre los sitios de muestreo, aplicamos la prueba de autocorrelación espacial con el índice de Moran, usando una matriz de pesos con las distancias entre los cinco vecinos más cercanos. El análisis se realizó con la función “moran.test” del parquete “spdep” de R, usando los cinco vecinos más cercanos de cada punto de muestreo (Bivand & Wong, 2013; R Core Team, 2019). Evaluamos, además, el uso del espacio para las especies con mayor número de fases de búsqueda y terminales, i. e., especies con más de 150 fases de búsqueda en todo el muestreo. Para ello, realizamos un GLM con una distribución de Poisson con la misma estructura del análisis general del uso de coberturas.

Resultados

Análisis del ensamblaje. En total analizamos 10 845 archivos de audio, correspondientes a 28.8 GB de información, y con 6387 archivos con pulsos de ecolocalización de murciélagos. Encontramos 23 sonotipos representadas en cuatro familias, Además, siete identificaciones a nivel de sonotipo y algunos registros de baja intensidad, que no pudieron ser identificados (Anexo 2). Para la familia Molossidae, identificamos seis sonotipos, dos a nivel de familia, dos a nivel de género y dos a nivel de especie. Para Emballonuridae, identificamos un sonotipo a nivel de género y cinco a nivel de especie. Para la familia Vespertilionidae, identificamos seis sonotipos, dos a nivel de familia, dos a nivel de género y dos a nivel de especie. Para Thyropteridae, identificamos un sonotipo a nivel de género. En el SC, registramos 23 especies, de las cuales 14 fueron exclusivas de esa cobertura, mientras que en el B hubo 12 especies, seis exclusivas allí. Para el SSP registramos 15 especies, todas compartidas con el B o el SC. En consecuencia, la composición de murciélagos de acuerdo con el ANOSIM varió significativamente entre las coberturas (R = 0.234, p < 0.01). La composición del B fue significativamente diferente a la de las otras dos coberturas (B vs. SC: p < 0.001; B vs. SSP: p = 0.042), mientras que esto no ocurrió entre el SSP y el SC (p = 0.058). El SIMPER indicó que entre el B y el SC hubo una disimilitud del 74.9 %, entre el B y el SSP, del 72.7 % y entre el SSP y el SC, del 52.7 %. Las especies que aportaron en mayor proporción a la disimilitud entre las coberturas fueron: Eptesicus I, Myotis nigricans, Molossus cf. rufus, Peropteryx macrotis, Cormura brevirostris, Saccopteryx leptura (Anexo 3). Por otra parte, la riqueza de especies fue mayor en el SC que en las otras coberturas, mientras que no hubo diferencias entre el B y el SSP (Figura 2).

Figura 2: Curvas de acumulación de especies de murciélagos insectívoros aéreos de tres tipos de coberturas en un paisaje ganadero en Cubarral, Meta, Colombia. Las horas de grabación se usaron como unidades de muestreo. La línea continua representa la riqueza estimada para cada cobertura y el espacio sombreado de cada línea corresponde al intervalo de confianza del 95 %.

Análisis general del uso de las coberturas. No hubo efecto de la cercanía de los sitios de grabación en la frecuencia de las fases de búsqueda y terminales (desviación estándar [d.e] = -0.253; p = 0.600; d.e = -0.338; p = 0.368, respectivamente). Por ello no se incluyó este factor en los análisis subsecuentes. La frecuencia de fases de búsqueda y terminales fue afectada por el tipo de cobertura (g.l = 2; d.e = 999.683; p < 0.001; g.l = 2; d.e = 73.480; p < 0.001, respectivamente) (Figura 3), siendo más usado el SC (x̄ = 395.9 fases de búsqueda; x̄ = 376 fases terminales), seguido del SSP (x̄ = 232.7 fases de búsqueda x̄ = 30.1 fases terminales) y el B (x̄ = 139.2 fases búsqueda; x̄ = 15.7 fases terminales). También, la frecuencia de las fases de búsqueda y terminales dependió de los meses (g.l = 3; d.e = 275.196; p < 0.001; g.l = 3; d.e = 231.158; p < 0.001, respectivamente) (Figura 3), siendo mayores los valores en junio (x̄ = 294.7 fases de búsqueda; x̄ = 52.2 fases terminales), seguidos de octubre (x̄ = 219.0 fases de búsqueda; x̄ = 22.9 fases terminales) y por último los de febrero (x̄ = 198.8 fases búsqueda; x̄ = 15.0 fases terminales).

Figura 3: Uso de coberturas en los meses de muestreo por los murciélagos insectívoros aéreos en un paisaje ganadero en Cubarral, Meta, Colombia. El uso se midió en número de fases de búsqueda por noche (panel superior). Los círculos son promedios y los bigotes, una desviación estándar.

Uso de las coberturas por especie. Todas las especies examinadas, dos de la familia Vespertilionidae (Eptesicus I, M. nigricans), tres Emballonuridae (P. macrotris, S. leptura y C. brevirostris), y un Molossidae (M. cf. rufus), presentaron diferencias significativas en el uso de las tres coberturas, en términos del número de fases de búsqueda y terminales (en todos los MLG’s p < 0.01). En todos los casos fue mayor el uso del SC, seguido por el SSP y por el B (Figura 4), excepto para S. leptura. Para este embalonúrido, de acuerdo con las fases de búsqueda, el uso fue SSP>SC=B, mientras que, según las fases terminales, fue SSP>SC>B. Por otra parte, el mes de muestreo también tuvo un efecto significativo sobre el número de fases de búsqueda y fases terminales en las seis especies (en todos los MLG’s p < 0.05; Figura 4), con excepción del número de fases terminales de M. nigricans (g.l = 3; d.e = 7.332; p > 0.05) (Anexo 4).

Figura 4: Uso de coberturas por seis especies de murciélagos insectívoros aéreos en un paisaje ganadero en Cubarral, Meta, Colombia. El uso se midió según el número de fases de búsqueda (panel superior), y terminales (panel inferior), por noche. Los círculos son promedios y los bigotes, una desviación estándar.

Discusión

Análisis del ensamble. De acuerdo a lo esperado, encontramos diferencias en la composición y riqueza de especies entre las coberturas del paisaje ganadero. La composición encontrada en el bosque, fue significativamente diferente a la encontrada en el SSP, pero no detectamos diferencias entre esta última cobertura y el sistema convencional. Así, en términos de composición el SSP es más parecido a un SC que al bosque. Nuestros resultados del SIMPER, que evalúan la disimilaridad teniendo en cuenta la representación de cada especie por cobertura (Mumby, 2001), también indican que las especies con mayor número de registros son las que aportan más a la diferenciación entre las coberturas. La mayoría de esas especies tienen marcadas diferencias en el uso de cada cobertura, lo que explica la diferenciación. Además, la riqueza en el SC, fue seguida por la del SSP y la del bosque. Así, los árboles espaciados y su bajo porte, ~5 m, en el SSP, permiten que especies de espacios abiertos usen esta cobertura. Por otra parte, la densidad de obstáculos y altura de los árboles en el bosque actúan como un filtro para algunas especies de murciélagos insectívoros aéreos, es decir que hay un efecto de la estructura de la vegetación sobre el ensamblaje de murciélagos insectívoros (Jung et al., 2012; Marques et al., 2016). En otras palabras, estos resultados concuerdan con el hecho que hay murciélagos insectívoros aéreos que prefieren el interior del bosque, y otros que prefieren los espacios abiertos (Jung et al., 2012; Schnitzler & Kalko, 2001), pero a nivel de composición no hay una clara diferencia en la cobertura con una densidad de obstáculos intermedia, i. e., el SSP. A nivel de riqueza, el SSP no se diferenció del B, esta variable fue mayor en el SC lo que contrasta con la literatura que documenta la relación positiva entre la complejidad de la estructura vegetal y la riqueza de especies (August, 1983). Así, nuestros resultados indican que la disminución del área boscosa producto de la expansión de los SC en la zona de estudio ha tenido un efecto negativo sobre las especies propias del bosque. Inventarios de murciélagos del piedemonte de la Cordillera Oriental sugieren que estos ensambles son ricos en murciélagos insectívoros (Ramírez-Chaves et al., 2013; Sánchez, 2017), lo que es confirmado por nuestros resultados. Probablemente esta riqueza, que implica redundancias ecológicas (Walker, 1992), permite que haya especies que hoy, después de la intensa perturbación, puedan ocupar los ambientes abiertos creados por la ganadería.

Por otra parte, otro factor que puede influir en los resultados obtenidos está relacionado con el método de muestreo. La naturaleza abierta del SC permite que el micrófono capte señales sin interferencias a mayor distancia, debido a que hay una menor atenuación de los llamados en ambientes con ramas y vegetación (Kraker-Castañeda et al., 2013). Adicionalmente, la imposibilidad logística para ubicar el micrófono a más de tres metros del suelo dentro del sotobosque probablemente no permitió capturar las señales que emiten los murciélagos insectívoros que vuelan por encima del dosel. Sin embargo, en otras áreas del neotrópico, y usando métodos acústicos, se ha podido establecer que los murciélagos insectívoros usan en mayor proporción los fragmentos de bosque que las áreas abiertas, por lo que estas herramientas parecen ser adecuadas para evaluar efectos como los presentados aquí (Estrada et al., 2004; Kraker-Castañeda et al., 2013).

Por otra parte, el uso de detectores ultrasónicos ha permitido ampliar considerablemente los inventarios de murciélagos neotropicales (Azofeifa et al., 2019; Ochoa et al., 2000; Zamora-Gutierrez et al., 2016). El listado de murciélagos insectívoros aéreos presentado en este trabajo es el primero obtenido por métodos acústicos para la Orinoquia, y sugiere la presencia de dos nuevos registros para la región: C. greenhalli y P. nasutus (Ramírez-Chaves et al., 2016; Solari et al., 2013). Se requieren exploraciones adicionales, con obtención de llamadas de referencia, y capturas con redes de dosel para confirmar estos hallazgos.

Uso de las coberturas. Los murciélagos insectívoros aéreos hicieron un uso diferencial de las coberturas evaluadas. El SC fue la cobertura con mayor uso, seguida del SSP y finalmente el bosque. Estos resultados concuerdan con otros estudios en áreas altamente perturbadas, en las que se ha registrado que la actividad general es afectada por la composición del paisaje (Gerth & Chelsvig, 2008). Sin embargo, nuestros resultados contrastan con un estudio en México en el que los murciélagos insectívoros usaron más los fragmentos de bosque que las áreas abiertas (Estrada et al., 2004). En otro ejemplo de México, los murciélagos insectívoros no tuvieron diferencias en el uso de bosques y pastizales (Kraker-Castañeda et al., 2013). Así, en el futuro sería recomendable comparar diferentes sitios con SC, SSP y bosques para confirmar si el efecto reconocido en este trabajo corresponde a un patrón, o es una excepción asociada a las particularidades del sitio de estudio.

Detectamos un efecto asociado a los meses de muestreo sobre el total de fases de búsqueda y terminales, pero no encontramos una conexión con la estacionalidad de la lluvia en la región, excepto que el mes con menor actividad fue el periodo seco. Otros estudios también reportan un efecto de la temporalidad en el uso de hábitat de los murciélagos insectívoros y se ha argumentado que el efecto es explicado por el régimen de lluvias y su relación con la disponibilidad de insectos (Barros et al., 2014; Williams-Guillén & Perfecto, 2011). Por lo tanto, estudios de mayor duración con una mejor representación de cada fase del ciclo hidrológico, y con mediciones de la abundancia de insectos en la zona, pueden ayudar a explicar mejor la variación temporal que detectamos.

Uso de las coberturas por especie. Las seis especies analizadas usaron de manera diferencial las tres coberturas. A excepción de S. leptura que, en términos de fases terminales, prefirió usar el SSP sobre el SC y el bosque, el uso de las otras cinco especies fue SC > SSP > Bosque. El uso de hábitat en los murciélagos insectívoros se relaciona con características particulares en la movilidad y las características de los pulsos de ecolocalización (Bader et al., 2015; Schnitzler & Kalko, 2001). Así, cada especie de murciélago tiene un hábitat en el cual se desempeña mejor (Kalko et al., 2008; Marinello & Bernard, 2014), y se pueden reconocer murciélagos adaptados a bosques y otros murciélagos adaptados a espacios abiertos, y cada uno de ellos usa en mayor proporción las coberturas que más le conviene (Estrada-Villegas et al., 2010; Estrada et al., 2004; Jung & Kalko, 2010.

Para la familia Vespertilionidae, las especies con mayor actividad en el paisaje ganadero fueron Eptesicus I y M. nigricans. A diferencia de las demás especies neotropicales del género Myotis, M. nigricans prefiere los ambientes abiertos (Fenton & Bogdanowicz, 2002; Siemer et al., 2001), lo que concuerda con nuestros resultados. Por otra parte, se ha indicado que las especies del género Eptesicus tienden a tener una carga alar baja, una relación de aspecto media y modulaciones en las frecuencias emitidas, que les permite tener una alta maniobrabilidad, un vuelo suave y reconocer obstáculos de manera eficiente (Bader et al., 2015; Norberg & Rayner, 1987). Estas características son apropiadas para espacios de borde o cerrados, lo que contrasta con lo encontrado en este estudio. Así, nuestros resultados probablemente son una evidencia de la versatilidad de los Eptesicus. La captura de especímenes de este género en el área de estudio debe permitir una descripción más detallada de sus características y así ayudar a resolver estas dudas.

En general, los Emballonuridae neotropicales son capaces de detectar presas en el borde y claros de los bosques (Jung et al., 2014; Schnitzler & Kalko, 2001). Sin embargo, P. macrotis tiene una carga alar media y una relación de aspecto alta, que le permite volar rápido y aprovechar espacios abiertos (Estrada-Villegas et al., 2010; Marinello & Bernard, 2014; Marques et al., 2016) lo que concuerda con nuestros resultados. Las especies S. leptura y C. brevirostris tienen una carga alar baja y una relación de aspecto alta, que les permite tener una alta maniobrabilidad a vuelos relativamente rápidos y aprovechar los bordes de los bosques y los claros (Bader et al., 2015; Kalko et al., 2008; Marques et al., 2016). A pesar de esto C. brevirostris usó con mayor frecuencia las zonas abiertas, mientras que S. leptura usó más el SSP. Esto podría relacionarse con el hecho de que C. brevirostris (machos 7.9 g; hembras 10.15 g) es más grande que S. leptura (machos 4.4 g; hembras 5.7 g) (Eisenberg, 1989). Adicionalmente, es interesante que en el ensamble la única que parece preferir el SSP sea S. leptura, y en el futuro debería evaluarse si esto facilita su coexistencia con las otras especies.

El único Molossidae analizado fue M. cf. rufus. Molossus rufus tiene una relación de aspecto y carga alar media, pulsos de ecolocalización largos y con baja frecuencia, y en algunos casos con alternancia, que les permite volar rápidamente y ser eficientes en capturar presas en zonas semi-abiertas (Bader et al., 2015; Marques et al., 2016). Esto concuerda con el bajo registro de actividad de este murciélago en el bosque.

De acuerdo a lo discutido, con base en la morfología alar y en las señales de ecolocalización, varias de las especies de murciélagos insectívoros registrados deberían ser capaces de explotar de manera eficiente el SSP, pero su actividad se concentra principalmente en el SC. En el momento, solo podemos especular, pero las zonas de SSP y bosque tienen no solo más obstáculos, sino tal vez más sitios de percha para depredadores como búhos y halcones que cazan al atardecer o en la noche. Así, estudios futuros deberían explorar en conjunto el uso del espacio por depredadores de murciélagos que podrían explicar el mayor uso de las áreas abiertas

En conclusión, la heterogeneidad espacial del paisaje ganadero estudiado afectó la estructura del ensamble de murciélagos insectívoros aéreos, así como el uso de hábitat de algunas especies. Nuestros resultados resaltan la utilidad de los métodos bioacústicos para reconocer los efectos de los cambios a nivel de paisaje tanto sobre el ensamble, como sobre las respuestas de las especies que lo conforman. En la medida en que la industria agropecuaria sea más productiva y sostenible, el uso de técnicas de monitoreo acústico estandarizado podrá ser usado en áreas más extensas para proveer indicadores del impacto y de la sostenibilidad de la industria agrícola (Doohan et al., 2019).