Avifauna asociada a bosques nativos inmersos en agroecosistemas de aguacate Hass en Caldas y Risaralda (Colombia)

Introducción

La demanda global por alimentos ha aumentado exponencialmente en los últimos años (Barral et al., 2015; Foley et al., 2011). En consecuencia, ha ocurrido un cambio acelerado en el uso del suelo y se calcula que más del 40% de la superficie terrestre es utilizada para la agricultura (; Cao et al., 2019). A pesar de que el uso intensivo de la tierra para cultivos agrícolas podría aumentar la producción de alimentos y satisfacer las necesidades de la población humana, también va en detrimento de los ecosistemas naturales y la biodiversidad (). Se ha demostrado que el reemplazo de ecosistemas naturales por agroecosistemas de producción genera pérdidas en la biodiversidad y disminuye la cantidad y calidad de los servicios ecosistémicos que esta produce (Altieri, 1991; ; Frishkoff et al., 2014; Green et al., 2005). Esto se debe a que en los agroecosistemas los ensambles locales de fauna y flora se simplifican, las especies sensibles (especialistas) desaparecen y quedan ecosistemas con comunidades empobrecidas constituidas principalmente por especies generalistas (Gibson et al., 2011; Kattan, 1992; ; Sekercioglu, 2012).

Sin embargo, los agroecosistemas aún tienen la capacidad de albergar vida silvestre, convirtiéndose en potenciales contribuyentes a la conservación (Gibson et al., 2011; Martínez-Sánchez et al., 2018). Un buen ejemplo de ello en Colombia son los agroecosistemas de “café con sombrío”, donde se han registrado hasta 200 especies de aves, 10.2 % de la avifauna del país (Jiménez et al., 2014; Perfecto et al., 1996; ; Sánchez-Clavijo et al., 2009, 2010). Esto se debe a que agroecosistemas como los “cafetales con sombrío” contienen asociada o inmersa vegetación compleja, incluyendo un dosel heterogéneo, alto y denso, que puede ofrecer recursos que sustentan importantes niveles de biodiversidad (Philpott et al., 2008; Toledo & Moguel, 1996). Así, este tipo de agroecosistemas podrían considerarse como áreas complementarias en el desarrollo de estrategias de conservación de la biodiversidad ().

El aguacate Hass (Persea americana) es uno de los agroecosistemas de mayor crecimiento reciente en Colombia (Gómez & Pinzón, 2019; González et al., 2018; Hernández, 2015). Este cultivo se distribuye principalmente entre 1500 y 2400 m s.n.m. en ecosistemas de bosque húmedo pre-montano y bosque húmedo montano de los Andes colombianos (Etter, 1993; ). En años recientes se ha expandido su producción y han aumentado el número de hectáreas cultivadas. En 2019 se registraron 26 427 hectáreas de cultivos y el producto se posicionó como el tercer frutal de mayor importancia en el agro nacional (Rincon, 2021). La creciente expansión de los agroecosistemas aguacateros () podría suponer una amenaza para la biodiversidad (incluyendo las aves), o por el contrario, como es el caso de otros cultivos (cafetales de sombrío), pudiera ofrecer un ecosistema que facilite la viabilidad de poblaciones (Verea et al., 2011), no obstante, el primer paso para entender su impacto radica en el reconocimiento de su biodiversidad.

Las aves son ampliamente utilizadas como indicador ecológico del estado de conservación general de un ecosistema, pues son un proxi de lo que ocurre con otros grupos taxonómicos más crípticos (Schulze et al., 2004; Sekercioglu, 2006, ; Tabur & Ayvaz, 2010; Wenny et al., 2011). Esto especialmente porque la riqueza, composición y diversidad funcional de las comunidades de aves son altamente sensibles a los cambios en la estructura de la vegetación y a las características del paisaje (Robinson & Terborgh, 1995; ). Además, las aves cumplen importantes roles ecológicos y afectan la composición y estructura de los ecosistemas a través de procesos como dispersión de semillas y control de poblaciones de otras especies (; ; Whelan et al., 2008). No obstante, para poder utilizar las aves de forma eficiente como bio-indicadores, es esencial conocer en detalle su diversidad en el ecosistema de interés. En síntesis, el conocimiento detallado de la diversidad de aves en agroecosistemas aguacateros, permitiría tomar decisiones informadas acerca de las necesidades de acción (ej, especies foco de conservación) y posibilitará el desarrollo de estrategias que favorezcan la producción sostenible, amigable con la biodiversidad. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue establecer y comparar la riqueza de especies de aves asociadas a los fragmentos de bosque nativos presentes en cuatro Unidades Productivas (UP) de aguacate cv. Hass (Persea americana), en los departamentos de Caldas y Risaralda, Colombia.

Materiales y métodos

Área de estudio. Este estudio se desarrolló en cuatro UP de aguacate Hass ubicadas en la vertiente oriental de la Cordillera Occidental colombiana, en los municipios de Quinchía (Risaralda) y Guática (Risaralda). Se estudiaron cuatro UPs con una superficie total de 356 ha, de las cuales 94 ha (27%) corresponde a bosques: Huertos con 232 ha, 30% de cobertura boscosa (05°21'41.076" N, 75°46'59.052" O), Playa Rica con 78 ha, 23% de cobertura boscosa (05°22'13.8" N, 75°45'52.092” O), La Pradera 26 ha, 18% de cobertura boscosa (05°20'07.7640" N, 75°46'34.212” O) y La Teresita con 21 ha, 9% de cobertura boscosa (05°21'30.096" N, 75°45'07.272" O). Las UPs están ubicadas en la zona de vida de Bosque Húmedo Montano (bh-M), en un rango de elevación entre 1800 y 2300 m s.n.m., con una temperatura media anual de entre 15-17 °C y precipitaciones anuales entre 2200 y 2500 mm (; Fick & Hijmans, 2017). En general, el paisaje en las UP está compuesto por una matriz de cultivos de aguacate cv. Hass combinado con fragmentos de bosques nativos en diferentes estadíos sucesionales (principalmente asociados a fuentes de agua). Los bosques nativos son dominados por plantas de las familias Lauraceae, Malvaceae, Melastomataceae y Moraceae (Figura 1 y 2).

Figura 1: Ubicación geográfica de las unidades productivas de aguacate Hass donde se llevó a cabo el trabajo de campo.

Figura 2: Cobertura vegetal asociada a las unidades productivas en el área de estudio (A: Huertos, B: Playa Rica, C: La Pradera; D: La Teresita).

Trabajo de campo. La avifauna de las UP (bosques nativos principalmente y cultivos) fue caracterizada durante dos periodos de muestreo, entre el 4 y el 28 de noviembre del 2019 y el segundo, entre el 5 y el 29 de febrero del 2020, para un total de 40 días efectivos de muestreo. En cada UP se muestreó durante cinco (5) días, en ambos periodos de muestreo, utilizando observaciones no sistemáticas y captura con redes de niebla. Las observaciones no sistemáticas son un método sin restricción en espacio y tiempo (Bibby, 2004; Villarreal et al., 2004), lo que permitió en nuestro caso realizar observaciones de tipo generalista buscando registrar el mayor número posible de aves. Se establecieron recorridos para las observaciones entre las 05:30 y 10:00 y entre las 15:00 y 18:00 haciendo uso de binoculares Nikon Monarch 5 (10x42). Adicionalmente, se hicieron grabaciones ocasionales de vocalizaciones desconocidas con una grabadora ZOOM H4 Pro para apoyar el registro de especies con hábitos crípticos. Posteriormente, las grabaciones fueron contrastadas con bases de datos de referencia como Macaulay Library (Sullivan et al., 2009) y Xeno-canto () con el fin identificar las especies grabadas.

Como método complementario se utilizaron capturas con redes de niebla, que permitieron registrar especies con hábitos silenciosos y/o más complejas de detectar por medio de observaciones directas (Bickford et al., 2007; Villarreal et al., 2004; Winker, 1998), así como obtener un registro fotográfico útil en posibles identificaciones complejas (Karr, 1981; Ralph et al., 2004; ). Se instalaron diez redes de tres tamaños (6m x 3m, 9m x 3m y 12m x 3m) por día, durante dos días, las cuales fueron activadas entre las 06:00 y las 8:00 h dependiendo de la actividad de las aves y el estado del clima. Las redes fueron dispuestas principalmente en caminos al interior del bosque y en bordes de bosque y en menor medida dentro de los cultivos de aguacate. Además, cada día fueron reubicadas, pues las aves reconocen su posición (Bibby, 2004).

Para hacer las identificaciones a nivel de especie se utilizaron guías de campo (; Hilty & Brown, 1986), la taxonomía fue actualizada según el South American Classification Committee (SACC) (Remsen et al., 2021), y para identificar las especies endémicas, residentes y migratorias se utilizó el listado propuesto por Avendaño et al. (2017). El estado de amenaza de las especies sigue a la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza () y finalmente, se asignaron gremios tróficos siguiendo a EltonTraits 1.0 (Wilman et al., 2014).

Análisis de la información. Para obtener el valor de Riqueza específica (S) en la comunidad de aves registrada en cada UP, se utilizó el software Excel y R (R Core Team, 2020). Esta medida es la definición de riqueza es su expresión más sencilla, se basa únicamente en el número total de especies encontradas en un área particular, sin tener en cuenta el valor de importancia de cada una (Angulo et al., 2006). Igualmente se calculó, de forma independiente para cada unidad productiva, la Abundancia Relativa (AR), la cual indica el número de individuos registrados por unidad de muestreo y permite evidenciar cambios en el tiempo en el estado de la población cuando se evalúa en diferentes momentos (Leinster & Cobbold, 2012). Adicionalmente, se utilizó el índice de similitud de Sorensen que cuantifica el nivel de similitud entre sitios muestreados, para lo cual utilizamos una matriz de presencia/ausencia de las especies presentes en la comunidad (Koleff et al., 2003; ). Con el fin de evaluar diferencias significativas entre los sitios de muestreo en las comparaciones de diversidad, se realizó un análisis de varianza (ANOVA) no paramétrica de Kruskal-Wallis (Zar, 1996).

Para establecer potenciales valores de referencia de la riqueza de aves asociadas a las UPs, se calculó la riqueza de los departamentos de Caldas y Risaralda en elevaciones entre 1800 y 2300m s.n.m. Para ello, se obtuvo el set de datos de eBird de todos los registros para Colombia hasta julio de 2022. Este fue filtrado utilizando el paquete auk (Strimas-Mackey et al., 2018) con ayuda del software R 4.0.1. Los datos se filtraron por departamento (Caldas y Risaralda) con ayuda del comando auk_state y se conservaron únicamente registros de listas realizadas en intervalos menores a 60 min y recorridos máximos de 1km. Posteriormente, se importaron dos grupos de datos (uno por cada departamento) en el programa Qgis 3.16 para filtrar las ocurrencias por elevación. Se utilizó un Modelo Digital de Elevación (siglas en inglés DEM) por cada departamento a escala 1:100 000, del que se extrajeron las áreas correspondientes a las elevaciones de interés. A continuación, se conservaron exclusivamente las áreas de la vertiente oriental de la Cordillera Occidental con el fin de obtener localidades en ecosistemas equivalentes al área de estudio. Los polígonos resultantes se utilizaron para filtrar las ocurrencias por elevación y los datos filtrados se cargaron nuevamente a R 4.0.1 para obtener el número de especies en cada Departamento.

Resultados

En total se registraron 168 especies distribuidas en 19 órdenes y 42 familias, lo cual representa el 8.6% de la riqueza nacional (), el 18,8% de la riqueza del departamento de Caldas y el 18,7% de la riqueza para Risaralda (; Sullivan et al., 2009). Se encontró que las familias (en orden descendente de riqueza) Thraupidae, Tyrannidae, Trochilidae, Accipitridae y Parulidae representaron aproximadamente el 45% de la diversidad total en la comunidad compuesta por las cuatro UPs (Figura 3). La UP con mayor S fue Huertos (129 especies), seguida por Playa Rica (S = 119 especies), La Pradera (S = 117 especies) y por último La Teresita (S = 113 especies). En la comunidad general, las especies con mayor abundancia relativa fueron Pygochelidon cyanoleuca, Bubulcus ibis y Zonotrichia capensis, con abundancias relativas de 6.14; 5.47 y 4.35 % respectivamente. La AR dentro de cada UP no siguió el mismo patrón: por ejemplo, P. cyanoleuca fue la especie con mayor AR (9.88 %) en Huertos y La Pradera, pero en la Teresita fue Thraupis episcopus (5.78 %) y en Playa Rica Streptoprocne zonaris y Z. capensis (5.56 %). En términos de diversidad Beta las localidades más similares entre sí son Playa Rica y Huertos, seguidos por La Teresita y La Pradera. No obstante, según el análisis de varianza no paramétrico, estas ligeras diferencias en la composición de especies entre UPs no son significativas (X² = 2.478; p = 0.259). Por esta razón, en adelante se asume que las cuatro UPs constituyen una misma comunidad y se enfocará la discusión en los resultados globales (todas las UP juntas).

Figura 3: Riqueza de especies de aves a nivel de familias por UP. No se muestran las familias con menos de 3 especies.

El 88.6% de la avifauna asociada a relictos de bosque inmersos en agroecosistemas aguacateros está compuesta por especies residentes (149 especies), mientras que el 11.4% (19 especies) corresponde a migrantes boreales. Además, cinco de las especies registradas son endémicas (Odontophorus hyperythrus, Ortalis columbiana, Picumnus granadensis, Atlapetes flaviceps y Habia cristata) y cuatro están en alguna categoría de amenaza según la UICN, dos Vulnerables (Chloropipo flavicapilla y Setophaga cerulea) y dos En peligro (Ognorhynchus icterotis y A. flaviceps) (Anexo 1). Finalmente, en la comunidad total se encontró que el 45% (76 spp) se alimentan de Invertebrados (Invertebrate), el 21% (36 spp) principalmente de frutos y néctar (FruiNect), el 15% (25 spp) son omnívoros (Omnivore), 10% (16 spp) principalmente de vertebrados (VertFishScav) y el 9% (15 spp) de plantas y semillas (PlatSeed) (Anexo 1).

Discusión

Pocos estudios han caracterizado la diversidad de aves asociada a cultivos de aguacate o a remanentes de bosque nativo inmersos en agroecosistemas aguacateros. Particularmente para el norte de Suramérica se encontraron solo dos relacionados: el primero registró una riqueza de 41 especies en Venezuela a 430 m s.n.m. (Verea et al., 2011) asociadas a un cultivo de aguacate, mientras que el segundo reportó un total de 71 especies en el departamento de Santander (Colombia) entre 546 y 1200 m s.n.m. (Peralta-Zapata et al., 2021). Si bien la riqueza total de especies del presente estudio es superior, no es comparable con la de aquellos mencionados anteriormente ya que se trata de agroecosistemas aguacateros en zonas de vida diferentes, a elevaciones menores y no siempre rodeados de ecosistemas nativos. En consecuencia, las comparaciones deben realizarse con localidades en el ecosistema equivalente (bosque húmedo montano) y en un mismo rango altitudinal (Freeman et al., 2022; Quintero & Jetz, 2018). Al analizar datos de ocurrencias reportadas en eBird, entre los 1800 y 2300 m s.n.m en la vertiente oriental de la Cordillera Occidental, se obtienen valores de riqueza de 159 y 205 especies para Caldas y Risaralda respectivamente (Sullivan et al., 2009). Estos números son muy similares al que fue registrado en este estudio (168 especies), indicando que el área estudiada (principalmente los bosques asociados a agroecosistemas de aguacate) posee una riqueza comparable a lo reportado para la zona en el mismo rango altitudinal y en ecosistemas equivalentes de la vertiente oriental de la Cordillera Occidental.

La composición de especies en las cuatro UP fue muy similar, lo que cobra sentido si se piensa que hay poca distancia entre éstas (Figura 3). Se encontró que las especies con mayor AR en la comunidad, tienen hábitos generalistas (sensu Hilty & Brown, 1986) y son comunes en ecosistemas transformados a lo largo de todo el país (). Es el caso de Pygochelidon cyanoleuca, especie que presentó el mayor valor. Este resultado se atribuye a su preferencia por áreas abiertas tanto rurales como urbanas (Dayer, 2020; Turner, 1983). Ocurre algo similar con Thraupis episcopus, Zonotrichia capensis y Streptoprogne zonaris, pues se trata de especies frecuentes en áreas abiertas y se ha reportado que tienen alta tolerancia a ecosistemas fuertemente transformados (; Rising & Jaramillo, 2020). En el caso de T. episcopus y Z. capensis probablemente se deba a su dieta omnívora, que los hace más flexibles a los cambios en el hábitat (; ). Por el contrario, S. zonaris aunque es insectívoro exclusivo, prefiere áreas abiertas para forrajear, lo que además lo hace fácilmente detectable en este tipo de ecosistemas (Roper, 2020).

De otro lado, se registraron cinco especies endémicas de Colombia (Odontophorus hyperythrus, Ortalis columbiana, Picumnus granadensis, Atlapetes flaviceps y Habia cristata) y 19 migratorias boreales (Anexo 1). A pesar de que las especies endémicas poseen una distribución restringida, no todas son especialistas de bosques conservados (Hilty & Brown, 1986), e incluso algunas prefieren matorrales o fragmentos de vegetación secundaria en diferentes estados de sucesión (Chaparro-Herrera et al., 2021). Lo mismo ocurre con las especies migratorias, la mayoría de las cuales pueden suplir sus requerimientos de alimento y refugio en ecosistemas transformados e incluso en zonas urbanas (Chain-Guadarrama et al., 2019; Sanabria-Totaitive et al., 2020; ). Por ello, los relictos de bosque o vegetación secundaría asociados a una matriz de cultivos, puede constituir un hábitat viable para muchas especies endémicas y migratorias (; Molina et al., 2022; Sandoval et al., 2019). Por ejemplo, un estudio en la Sierra Nevada de Santa Marta reportó que varias especies endémicas y migratorias frecuentan tanto interior de bosque como fragmentos de vegetación nativa asociados a cultivos de café (Sánchez-Clavijo et al., 2020). Asimismo, en Costa Rica, se encontró que una especie endémica utiliza con mayor frecuencia áreas de vegetación secundaria en zonas agrícolas e incluso ha dejado de registrarse en lo que solía ser su hábitat original de bosque húmedo (). En consecuencia, las especies endémicas y migratorias registradas en este estudio probablemente estén aprovechando los recursos disponibles en los relictos de bosque nativo asociados a los cultivos, al tiempo que cumplen importantes roles ecosistémicos que, incluso pueden resultar benéficos para los cultivos (Garfinkel et al., 2020; Maas et al., 2013; ). Puede ser el caso de especies como Habia cristata (endémica) y Empidonax alnorum (migratoria) cuya dieta es principalmente insectívora y contribuye en el control de poblaciones de pequeños invertebrados (; ; Winkler et al., 2020)

Aunque la mayoría de las especies registradas son principalmente generalistas (Hilty & Brown, 1986), también se encontraron algunas con requerimientos más específicos (). En especial se resalta Ognorhynchus icterotis, una especie endémica de Colombia que depende de la presencia de palmas de cera del género Ceroxylon para su reproducción y alimento (Collar et al., 2020). Actualmente, sobrevive en localidades aisladas y con poca conectividad entre ellas producto de la expansión de la frontera agropecuaria, el comercio ilegal de fauna y sobre todo la tala de palmas de cera hizo que sus poblaciones colapsaran (). Por su parte, Chloropipo flavicapila fue registrada en dos de las UPs. En la literatura se describe como residente rara, casi endémica de Colombia y está catalogada como vulnerable (VU), principalmente por su alta sensibilidad a la deforestación (Snow et al., 2020). De hecho, prefiere hábitats de bosque denso donde puede alimentarse de frutos de la familia Rubiaceae, que componen gran parte de su dieta (). Otro caso relevante corresponde al registro de un individuo juvenil de Spizaetus ornatus (Figura 4). Esta especie es catalogada como casi amenazada (NT) y posee un rango de distribución amplio (desde el norte de México hasta el norte de Argentina) (Iliff, 2020). Es una rapaz que depende de grandes extensiones de bosque para sobrevivir (Canuto et al., 2012; ).

Figura 4: Individuo juvenil de Spizaetus ornatus registrado en Huertos.

La presencia de las tres especies anteriormente descritas evidencia que el ecosistema estudiado ofrece algún tipo de recursos para albergar especies con requerimientos especiales. No obstante, existen dos explicaciones que posiblemente influyen en su presencia. El primero es la existencia de bosque nativo asociado a las fuentes de agua. Estudios en los últimos diez años han demostrado que las especies especialistas permanecen en ecosistemas transformados cuando hay fragmentos de boque ripario bien conservado (Garbach et al., 2014; ; Sánchez‐Clavijo et al., 2020; Santillán et al., 2019). A manera de ejemplo, un estudio en el Bosque Atlántico (Brasil) encontró que la presencia de nidos de las especies del género Spizaetus está directamente relacionada con la existencia de relictos de bosque ripario en buen estado de conservación (Canuto et al., 2012). De esta manera, los remanentes de bosque en el área de estudio podrían constituir una fuente de refugio y alimento para todos los gremios tróficos, desde los grandes depredadores (ej. Spizaetus ornatus), hasta pequeñas aves que dependen de la presencia de grupos de plantas particulares (ej. Chloropipo flavicapila y Ognorhynchus icterotis).

El segundo elemento que potencialmente explica la presencia de especialistas es la cercanía de los agroecosistemas con áreas protegidas, donde la cobertura vegetal nativa es más extensa y está en mejor estado de conservación. Estudios en Centro y Suramérica han demostrado que la supervivencia de las especies especialistas depende de corredores biológicos que conecten fragmentos de bosque ripario y áreas protegidas de bosque continuo (Garbach et al., 2014; ; Sánchez‐Clavijo et al., 2020; Santillán et al., 2019). Por ejemplo, en Costa Rica encontraron que los corredores biológicos eran altamente utilizados por especies de frugívoros especialistas (ej. Lepidothrix coronata) para moverse entre fragmentos de bosque más grandes (). Del mismo modo, en Chile determinaron la efectividad de corredores biológicos en diferentes grupos de aves y encontraron que las especialistas insectívoras (ej. Scelorchilus rubecula) son las más beneficiadas (). Las UPs de este estudio se encuentran espacialmente ubicadas entre grandes áreas protegidas (Figura 5), que podrían cumplir un papel crucial en el mantenimiento de las poblaciones de las especies más sensibles a las transformaciones antrópicas. Especies como Chloropipo flavicapila, Odontophorus hyperythrus, Atlapetes flaviceps e incluso Ognorhynchus icterotis probablemente son viables en el tiempo gracias a la presencia de áreas protegidas, que en conjunto con los agroecosistemas pueden constituir un hábitat con mejores condiciones.

Figura 5: Cercanía de las UP a diferentes figuras de áreas protegidas.

Futuros estudios deben centrarse en entender a detalle los ensambles de especies en ecosistemas aguacateros y evaluar el uso que hacen las especies de este ecosistema (Sánchez‐Clavijo et al., 2020). Además, es clave entender (a través de la presencia de especies bioindicadoras) la influencia de las áreas protegidas, los remanentes de bosque ripario y los corredores biológicos en la composición de los ensambles de avifauna en agroecosistemas y en la viabilidad de las poblaciones de las especies a largo plazo (Farias & Jaksic, 2011; Garbach et al., 2014; ; ; Santillán et al., 2019). Finalmente, se concluye que es crucial conservar los fragmentos de bosque presentes en las unidades productivas de aguacate e implementar estrategias de producción que eviten disminuir su área, incluso es importante implementar estrategias que busquen ampliar la conectividad entre las áreas protegidas y los relictos de bosque ripario de las UPs con el fin de maximizar la supervivencia de las especies en el tiempo.